Em formação

Como funciona exatamente o mutualismo de figos e vespas?


Tenho um conhecimento rudimentar sobre o mutualismo de figos e vespas e gostaria de saber como isso funciona passo a passo. Também como os humanos usar esse mutualismo? Eles o apóiam ou impedem em alguns pontos?


Ficus sp. (vários tipos de figos); têm uma estreita relação com uma espécie de reprodução de Vespa.

Pequenas flores de Ficus são colocados dentro de uma inflorescência côncava de tipo especial oca, em forma de pêra, também chamada de hipantódio (termo comumente usado no estágio de flor) ou Syconus(termo comumente usado para estágio de fruta) quando estágio de flor às vezes c (de fora parece uma única fruta, mas não é).

Existe um orifício ou orifício de entrada muito estreito na porção apical da inflorescência.

Dentro da inflorescência, existem 3 tipos de flores. 1. Flores masculinas, 2. Flores femininas e 3. 'Flores da vagem', aquelas são designadas como flores femininas, mas seu 'estilo' é muito mais curto.

As flores masculinas localizadas em direção ao orifício, enquanto as femininas e as vesículas localizam-se em regiões mais profundas.

Blastophaga, um gênero de vespa, traz o pólen necessário, também chamado de vespa-galha, põe ovos dentro de figos.

Para isso, eles entram na inflorescência do figo, botam ovos nessas 'flores de vesícula' anãs usando ovipositor.

Os ovos desenvolvem larvas, que se alimentam de alguns óvulos, e formam a pupa. Quando o estágio de pupa se desenvolve em vespas maduras, ao tentarem rastejar para fora do orifício, elas roçam nas flores masculinas.

Este inseto carregado de pólen, quando entra em outro fg fresco, ele também poliniza aquele figo.

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Fonte: College Botany, Vol-1 / Gangulee, Das, Datta; Nova Agência Central do Livro.


P.S: Acho que minha resposta é NÃO satisfatório o suficiente

Esta questão requer mais detalhes científicos.

Fato amplamente conhecido é que vespas-figos polinizam figos. Mas realmente faltam informações detalhadas como a mãe-inseto morre dentro do figo e só o inseto jovem sai? ou o inseto mãe sai do figo depois de botar ovos? se as larvas comem os óvulos, isso não é prejudicial para a planta do figo? Como os figos femininos (em membros dimórficos) são polinizados ... a vespa viaja de um figo para outro? Quando a vespa jovem sai do figo, certamente leva alguns meses para atingir a maturação para colocar os ovos. Nesse período, o pólen adere ao corpo e é viável para germinar no estigma? Existem muitos tipos de figos. Todos eles requerem vespas? Os figos sobreviveriam sem as vespas? --- O que a pergunta busca, é, fora do popular história de livro infantil; os detalhes científicos por trás de figos e vespas. Presumo que a resposta não seja mais ampla do que razoável; se alguém conhece seus ciclos de vida e estruturas, acho que é possível dar respostas muito ponto a ponto dentro de um espaço limitado.


Diversificação e estruturação espacial no mutualismo entre Ficus septica e suas vespas polinizadoras no sudeste da Ásia insular

Há muito tempo que se supõe que as interações interespecíficas desempenham um papel importante na diversificação. Interações mutualísticas, como mutualismos de polinização em viveiros, têm sido propostas como boas candidatas para diversificação por meio de co-especiação devido à sua natureza intrincada. No entanto, pouco se sabe sobre como a especiação e a diversificação ocorrem em sistemas de polinização em viveiros emblemáticos, como figos e vespas de figo. Aqui, analisamos a diversificação em conexão com a estruturação espacial na associação mutualística obrigatória entre Ficus septica e suas vespas polinizadoras nas Filipinas e em Taiwan.

Resultados

Ceratosolen vespas polinizando F. septica são estruturados em um conjunto de três espécies de coloração preta vicária e uma quarta espécie de coloração amarela cuja distribuição se sobrepõe àquelas da espécie negra. No entanto, duas espécies de polinizadores pretos coocorrem na ilha de Lanyu. Dados microssatélites em F. septica indica a presença de três pools de genes que refletem amplamente a distribuição dos três clados negros. Além disso, os odores receptivos de figo, a mensagem específica usada pelas vespas polinizadoras para localizar sua árvore hospedeira, variavam entre os locais.

Conclusões

F. septica e seus clados de polinizadores negros exibiram uma estruturação geográfica semelhante. Isso pode ser devido originalmente a barreiras geográficas que levam ao isolamento, adaptação local e, finalmente, à co-estruturação. No entanto, a coocorrência de duas espécies de polinizadores negros na ilha de Lanyu sugere que a distribuição parapátrica dos clados negros é agora mantida pela incapacidade de migrar indivíduos de polinizadores negros para estabelecer populações fora de sua distribuição. Por outro lado, a distribuição do clado amarelo sugere fortemente um caso inicial de deslocamento de caráter seguido por extensão de alcance subsequente: em nosso sistema de estudo, a plasticidade fenotípica ou microevolutiva permitiu que o clado amarelo colonizasse hospedeiros apresentando odores distintos. Portanto, embora a variação nos odores receptivos de figo permita especificidade na interação, essa variação não leva necessariamente à diversificação coevolutiva planta-inseto. Globalmente, nossos resultados evidenciam plasticidade evolutiva no mutualismo de vespa fig-fig. Esta é a primeira documentação da presença de dois processos distintos na diversificação da polinização da vespa da figueira em uma espécie hospedeira: a formação de espécies vicariantes e a coocorrência de outras espécies em grande parte de suas áreas de distribuição provavelmente possibilitada pelo deslocamento de caracteres.


Mudança para mutualismo em linhagens parasitas da interação vespa figo / figo

A interação entre Ficus e suas vespas polinizadoras (Chalcidoidea, Agaonidae) representam um exemplo notável de mutualismo. Os figos também hospedam numerosas vespas não polinizadoras pertencentes a outras famílias calcidóides. Mostramos que seis espécies de Ficus que são polinizados passivamente pelo gênero agaonídeo Waterstoniella também hospedam vespas específicas pertencentes ao gênero chalcidoid. Diaziella (Sycoecinae) e Lipothymus (Otitesellinae). Ambos pertencem a linhagens consideradas parasitas do mutualismo de vespas figo / figo. Mostramos que essas vespas são polinizadores eficientes de seus hospedeiros. O pólen conta com vespas de uma espécie de Diaziella hospedado por Ficus paracamptophylla mostre isso Diaziella sp. transporta mais pólen do que o polinizador associado ao emergir de sua figueira natal. Além disso, o número de flores polinizadas em figos receptivos é melhor explicado pelo número de Diaziella mais o número de Waterstoniella que havia entrado nele. Figos que foram colonizados por Diaziella sempre produziu sementes: Diaziella não superexplora seu host. Da mesma forma, figos de Ficus consociata que foram colonizados apenas por uma espécie de Lipothymus produziu tantas sementes quanto figos que foram colonizados apenas pelo polinizador legítimo Waterstoniella malayana. Diaziella sp. e Lipothymus sp. parecem polinizar o figo hospedeiro com a mesma eficiência que as vespas agaonídeos associadas. Estudos anteriores, sobre polinização ativa Ficus espécies, descobriram que vespas não agaonídeos com oviposição interna são parasitas de tais Ficus espécies. Conseqüentemente, o modo de polinização do polinizador legítimo condiciona o resultado da interação entre parasitas que ovipositam internamente e seu hospedeiro.


Às vezes é normal trapacear? As vespas que não polinizam os figos podem florescer quando ficam impunes

Vespa polinizando um figo (Ficus popenoei) fruta. Crédito: Charlotte Jander

Quando ambos os parceiros se beneficiam de um relacionamento - sejam eles marido e mulher ou polinizador e flor - o relacionamento é conhecido como mutualismo. Mas às vezes os parceiros não cumprem sua parte do acordo enquanto ainda colhem as recompensas. Pesquisa realizada no Smithsonian Tropical Research Institute (STRI) no Panamá publicada em Cartas de Ecologia descobriu que, a menos que os parceiros infiéis sejam severamente punidos pelo outro membro do relacionamento, os trapaceiros podem se tornar mais comuns.

"O mutualismo de figos é um fornecedor de recursos essenciais para as florestas tropicais (frutos de figueiras durante todo o ano) e um sistema modelo fantástico para entender a estabilidade do mutualismo", disse Charlotte Jander, autora do estudo e pós-doutoranda no Museu da Universidade de Harvard de Zoologia Comparada, que faz seu trabalho de campo na Ilha Barro Colorado, no Panamá.

O mutualismo entre as figueiras e as minúsculas vespas que as polinizam é ​​uma das parcerias mais próximas da Terra. Cada espécie de figo depende de apenas uma ou duas espécies de vespas para fertilizar suas sementes, enquanto a vespa depende inteiramente do figo como uma casa mágica que fornece abrigo e alimento para seus filhotes.

Uma vespa fêmea poliniza as pequenas flores contidas no fruto oco do figo e, em seguida, põe ovos em algumas das sementes em desenvolvimento. As larvas que eclodem se alimentam de algumas sementes, mas deixam o suficiente para a árvore se reproduzir. Depois que as larvas se transformam em adultos, as vespas machos e fêmeas acasalam dentro da figueira. As fêmeas então coletam o pólen das flores dentro da figueira, voam para outra figueira, onde polinizam suas flores e colocam ovos em suas sementes para começar o ciclo novamente.

Vespa na fig (Ficus obtusifolia) fruta. Crédito: Charlotte Jander

Algumas fêmeas, entretanto, não carregam pólen e não polinizam os figos em que entram, embora ponham seus ovos nas flores. Os figos retaliam por essa duplicidade: eles podem derrubar figos não polinizados, matando as larvas de vespas que contêm, e a prole de vespas dos figos não polinizados pode ser menor e menor do que os dos figos polinizados. A porcentagem de vespas sem pólen varia consideravelmente entre as espécies. Da mesma forma, algumas espécies de figueiras discriminam as vespas trapaceiras mais fortemente do que outros figos.

Mas se os figos punem as vespas trapaceiras, isso cria um quebra-cabeça: por que os trapaceiros não são totalmente eliminados? Os pesquisadores usaram dados sobre quatro espécies de figos e suas vespas polinizadoras de pesquisas de longo prazo na estação de pesquisa de Barro Colorado do STRI para analisar os fatores responsáveis ​​pela persistência da trapaça e por que a porcentagem de trapaceiros variava entre as espécies. Em quatro espécies de vespas incluídas neste estudo, a porcentagem de vespas trapaceiras variou mais de 10 vezes, de 0,3 a 5 por cento.

Em três espécies de figo que puniram fortemente a não cooperação, a porcentagem de vespas não polinizadoras na população foi muito baixa e pode ser explicada por raras mutações. A seleção contra trapaceiros é aparentemente tão forte que a maioria é incapaz de reproduzir e passar esse comportamento para a próxima geração. Em vez disso, os trapaceiros em cada geração são provavelmente descendentes de não trapaceiros, mas com mutações que os tornam não cooperativos.

Uma vespa fêmea se espreme até a fruta do figo (perdendo suas asas no processo), então, se ela estiver carregando pólen, ela poliniza as pequenas flores dentro da fruta e deposita seus ovos nas sementes que se formam. Nesta imagem, você vê os frutos do figo cortados ao meio e as vespas que saem das sementes à medida que eclodem. Crédito: STRI

Em contraste, em uma espécie de figo que não punia os trapaceiros tão severamente, a porcentagem de vespas trapaceiras era muito maior. As vespas que não coletam ou carregam pólen têm uma vantagem de tempo e energia sobre as que o fazem - por exemplo, carregar menos peso pode permitir que voem mais longe e aumentar a probabilidade de encontrar uma figueira receptiva. Essas vantagens são evidentemente suficientes para permitir que os trapaceiros aumentem a população até a porcentagem observada no campo.

"Este estudo é uma combinação bastante rara de teoria parametrizada com dados coletados em campo", disse Jander. "Muitos pesquisadores perguntam como parceiros de baixa qualidade podem persistir em mutualismos com sanções efetivas do hospedeiro. No mutualismo figo, podemos realmente tentar responder a esta pergunta."


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Mutualismos com divisão de trabalho (comércio ou troca)

O comércio é favorecido quando o benefício para B dos bens fornecidos por A supera o custo para B dos bens que fornece A em troca, e vice-versa. O mesmo é obviamente verdadeiro para o mutualismo entre membros de espécies diferentes (Schwartz & Hoeksema, 1998 Fletcher & Zwick, 2006 Foster & Wenseleers, 2006). O que impede a espécie A de cortar custos roubando da espécie B? É verdade que essa estratégia raramente é sustentável, mas é uma estratégia igualmente insustentável, embora moderadamente frequente, para que as células se tornem cancerosas e seus descendentes se espalhem, matando o indivíduo a que pertencem. De maneira mais geral, o que garante que um indivíduo de uma espécie mutualística se beneficie ao fornecer bens aos membros da espécie parceira? Calcular as condições sob as quais um indivíduo se beneficia com a cooperação costuma ser um negócio surpreendentemente sutil (Foster & Wenseleers, 2006). Uma coisa é clara, entretanto: o mutualismo evolui apenas se os mutualistas de uma espécie estiverem diferencialmente associados aos mutualistas da outra (Fletcher & Zwick, 2006). A seguir, discutirei os mutualismos representativos para mostrar como eles são mantidos e quais fatores (possivelmente muito diferentes) os levaram a evoluir.

Mutualismos de longo prazo (simbioses)

Em primeiro lugar, concentro-me nas circunstâncias que favorecem os mutualismos de longo prazo, em que os indivíduos de pelo menos uma espécie parceira passam mais da metade de suas vidas associados à outra. Doravante, seguindo Douglas (2010: 5-12), chamo de simbioses de mutualismos de longo prazo. Esses mutualismos são geralmente obrigatórios, no sentido de que nenhuma das espécies pode viver sem a outra. Normalmente, os parceiros são de tamanhos muito diferentes. Os indivíduos das espécies maiores, o hospedeiro, abrigam muitos indivíduos, chamados simbiontes, das espécies menores. O anfitrião, para quem trair costuma ser contraproducente, tende a ser o parceiro dominante. Diferentes espécies de hospedeiros usam diferentes maneiras de impedir que os simbiontes se tornem parasitas (Douglas, 2010: 70-72, 91), como veremos. Na verdade, os simbiontes raramente evoluem para parasitas (Douglas, 2010: 36), embora muitos simbiontes atraiam terceiros parceiros parasitas.

Simbiontes transmitidos verticalmente

Mutualismo evolui mais facilmente entre hospedeiros e endossimbiontes que passam apenas de seu hospedeiro para sua prole (Herre et al., 1999). A endossimbiose geralmente garante que, quando os cooperadores de ambas as espécies se associam, eles permanecem associados. Aqui, o hospedeiro se beneficia ao ajudar os endossimbiontes benéficos, enquanto a prole dos endossimbiontes se beneficia quando os endossimbiontes beneficiam seu hospedeiro. O mais espetacular desses mutualismos é aquele entre células eucarióticas e suas organelas - mitocôndrias e cloroplastos. Talvez dois bilhões de anos atrás, os ancestrais das mitocôndrias eram bactérias aeróbias de vida livre que logo parasitariam ou sobreviveriam ao engolfamento por hospedeiros arqueanos anaeróbicos (Margulis, 1993), associando assim os futuros parceiros no mutualismo. A respiração aeróbica dos convidados complementou a capacidade de obtenção de alimentos dos anfitriões, de modo que os convidados se tornaram mutualistas. Por fim, os convidados tornaram-se tão dependentes de seus anfitriões que passaram apenas de pais para filhos. Assim, sua aptidão refletia a de seus anfitriões, de modo que os convidados estavam sujeitos a uma seleção de grupo feroz no serviço de suas células hospedeiras (Leigh, 1983, 1991, 2010). A matemática é muito clara (Hamilton, 1975 Leigh, 1983): o que impulsiona essa seleção de grupo é a endogamia entre os simbiontes de cada célula, o que reduz sua variância genética dentro da célula, privando a seleção dentro da célula da tração necessária para se opor à seleção de grupo. Apesar desta seleção de grupo poderosa, no entanto, a harmonia não é completa. Para evitar conflitos destrutivos, "guerras civis", entre organelas de pais diferentes, os zigotos produzidos sexualmente normalmente herdam organelas de apenas um dos pais, geralmente a mãe. Como resultado, os genes de organela se beneficiam das proporções de sexo feminino. Revelando um traço de pirataria antiga, os mutantes organelares às vezes impõem proporções de sexo feminino em seus hospedeiros, embora esses mutantes sejam geralmente suprimidos mais tarde por mutantes no genoma nuclear do hospedeiro (Eberhard, 1980 Cosmides & Tooby, 1981).

Os endossimbiontes bacterianos de vários insetos sugadores de seiva são passados ​​tão exclusivamente de pais para filhos que eles se co-apreciam com seus hospedeiros (Moran & Telang, 1998). Esses endossimbiontes começaram como parasitas, presas não digeridas ou comensais? Essas bactérias geralmente sintetizam vitaminas, aminoácidos e outros compostos de que seus hospedeiros precisam, mas não podem obter de seus alimentos. Agora, a bactéria não pode viver sem seus hospedeiros que, por sua vez, não podem viver sem suas bactérias. Algumas dessas associações são muito antigas: o ancestral comum de Sulcia, um gênero de endossimbiontes que viveu em plantas-hoppers, leaf-hoppers, cigarras e cigarrinhas, viveram em seus ancestrais comuns 290 milhões de anos atrás. A mais conhecida dessas bactérias endossimbióticas é Buchnera aphidicola. Seus hospedeiros, pulgões (Acyrtosiphon pisum), que vivem de fluidos escassos em nutrientes que sugam do xilema ou floema, precisam destes Buchnera para sintetizar vitaminas e aminoácidos sem os quais esses hospedeiros não podem viver. O genoma de Buchnera aphidicola é um subconjunto de 0,64 MB do genoma de & gt 2 MB de Escherichia coli K-12. BuchneraRede metabólica programa apenas 27% de E. coliReações metabólicas. diferente E. coli, BuchneraA rede metabólica de quase não tem redundância. Cerca de um terço das reações em BuchneraA rede metabólica é necessária para sintetizar os aminoácidos de que seus hospedeiros precisam. BuchneraA rede metabólica foi modificada de modo que, para sintetizar as purinas que esses simbiontes precisam para se replicar, eles devem sintetizar como um precursor a histidina que seu hospedeiro precisa para viver. Buchnera e seus hospedeiros são totalmente interdependentes (Thomas et al., 2009 ).

A simbiose por transmissão vertical estrita tem suas desvantagens: os simbiontes são severamente consanguíneos. Mutantes nesses simbiontes freqüentemente desativam genes, que são então descartados do genoma, que conseqüentemente encolhe. Freqüentemente, os genes para reparo genético são desativados e as taxas de mutação aumentam drasticamente (Douglas, 2010: 79-81). Como em Buchnera, os genomas do endossimbionte costumam ter muito menos da metade do tamanho dos genomas de seus ancestrais de vida livre. As bactérias endossimbióticas do intestino geralmente estão alojadas dentro de uma membrana especial chamada bacteriossoma. Os bacteriossomas podem realizar reações de que os endossimbiontes precisam, mas perderam os genes para (Moran et al., 2008). A deterioração do genoma pode explicar porque os simbiontes são ocasionalmente substituídos por invasores cujos genomas são mais completos (Douglas, 2010: 44). Muitos genes de mitocôndrias e cloroplastos foram transferidos para o genoma nuclear, onde estão mais bem protegidos dos efeitos da deriva genética e da pressão de mutação (Douglas, 2010: 82).

Outros endossimbiontes que normalmente passam de pais para filhos são muito menos dependentes de seus hospedeiros (Moran & Telang, 1998). Quando seu genoma abriga um lambda-bacteriófago temperado, a bactéria Hamiltonella defensa mata os ovos postos no pulgão Acyrtosiphon pisum por vespas parasitóides ou pelas larvas que nascem delas. Hamiltonella só beneficia seu hospedeiro ao matar parasitóides: se essas vespas estiverem ausentes, Hamiltonella são inúteis para seus hospedeiros. Hamiltonella pode desaparecer das linhagens do hospedeiro e reinventar quando os parasitóides reaparecem. Hamiltonella tem genes usados ​​por patógenos como seu parente, o bacilo da peste negra, para evitar a supressão pelo sistema imunológico do hospedeiro. HamiltonellaO genoma de é três vezes maior que Buchnera'Se adquire novos genes, bem como perde os antigos (Degnan et al., 2009 ).

Em dois conjuntos de insetos cultivadores de fungos, os colonos pegam o fungo simbiótico do ninho dos pais e "plantam" ao fundar um novo ninho após a dispersão. Os "besouros da ambrosia" perfuradores de madeira perfuram troncos ou galhos de árvores e túneis no xilema. Eles inoculam as paredes desses túneis com uma cultura de fungo que trouxeram de seus pais. Os fungos digerem a madeira, os besouros comem os fungos. Nenhum pode viver ou se reproduzir sem o outro (Mueller et al., 2005). Essa simbiose surgiu pelo menos sete vezes nos últimos 60 milhões de anos. Ele evoluiu tão facilmente porque, para se dispersar de árvore em árvore, os ancestrais dos fungos montavam os besouros.

Embora esses besouros vivam em pequenos grupos familiares, algumas espécies entram em mutualismo com bactérias produtoras de antibióticos para proteger seus fungos de infecções devastadoras. Besouros do pinheiro do sul, Dendroctonus frontalis, depende do fungo Entomocorticium sp. para transformar a madeira de pinheiro em alimento adequado para suas larvas. Os besouros carregam esse fungo do ninho dos pais para criar o seu próprio. O fungo, no entanto, pode ser substituído por um fungo, Ofiostoma sem, que apodrece a madeira mais rapidamente sem fornecer alimento adequado para os besouros. Para combater essa ameaça, os besouros cultivam uma bactéria relacionada com Streptomyces, que, como o fungo que protege, é transmitido de besouros progenitores para descendentes. Esta bactéria secreta um antibiótico que desliga Ofiostoma com o mínimo de dano ao Entomocorticium que os besouros precisam (Scott et al., 2008 ).

Cerca de 50 milhões de anos atrás, as formigas cultivadoras de fungos ancestrais domesticaram fungos que alimentavam com excrementos ou cadáveres de insetos, ou matéria vegetal morta (Mueller et al., 2005). As formigas produtoras de fungos são monofiléticas: elas tinham uma única origem (Mueller et al., 2001 Schultz & Brady, 2008). As formigas cultivadoras de fungos provavelmente se originaram de formigas comedoras de fungos, hábito associado às futuras mutualistas, quando as formigas começaram a cultivar o fungo que comiam. No início, as colônias de crescimento de fungos geralmente contavam com menos de 100 operárias cada. Mais recentemente, os cultivadores de fungos deram origem às formigas cortadeiras, que alimentam seus fungos com fragmentos de folhas cortadas. Várias espécies de formigas cortadeiras, Atta, desenvolvem colônias de milhões de trabalhadores cada, com intrincada divisão de trabalho. Em algumas florestas tropicais, Atta são os principais consumidores de folhagem (Hölldobler & Wilson, 2009).

Em ninhos de formigas cortadeiras, o fungo que eles cultivam usa as formigas para ajudar a manter a uniformidade genética da própria cepa do fungo. As cepas de fungos de diferentes colônias de formigas cortadeiras, mesmo que sejam da mesma espécie, diferem geneticamente e produzem diferentes compostos de auto-reconhecimento. Esses compostos fazem com que seus fungos repelam contrapartes de diferentes colônias, com diferentes compostos, caso entrem em contato. As formigas cortadeiras fertilizam os fungos que cultivam com pelotas fecais contendo os compostos de auto-reconhecimento de seus fungos, ajudando assim a suprimir os fungos introduzidos acidentalmente de outras colônias de cortadeiras (Poulsen & Boomsma, 2005).

Em cortadeiras, a transmissão do fungo entre pais e filhos é suficientemente confiável para garantir que as formigas cortadeiras e seus fungos nunca se enganem. O mutualismo, no entanto, enfrenta um desafio diferente. A defesa de si e de seus fungos contra patógenos consome grande parte, cerca de 40%, do orçamento de energia de uma colônia de cortadores de folhas (Fernández-Marin et al., 2009: 2267). Logo após a evolução das formigas cultivadoras de fungo, um fungo parasita, Escovopsis, apareceu. O fungo simbiótico de cada espécie de formiga cultivadora de fungo é suscetível à infecção potencialmente letal por algumas espécies de Escovopsis. Para se defender contra Escovopsis, espécies com colônias menores cultivam bactérias produtoras de antibióticos, Pseudonocardia, cujos antibióticos deprimem, suprimem ou revertem o crescimento de infecções Escovopsis. Grande Atta as colônias se defendem com secreções antimicrobianas das glândulas metapleurais das próprias formigas. As medidas de saúde pública de grandes colônias de cortadores de folhas são um negócio fascinante, o que atesta o perigo que a infecção representa para seu fungo simbiótico (Fernández-Marin et al., 2009 ).

Simbiontes transmitidos horizontalmente e fidelidade de parceiro

Como os mutualismos são mantidos quando um parceiro não é passado pelo hospedeiro para sua prole, mas deve ser atraído pelo hospedeiro de seu ambiente? O mutualismo deve servir ao bem comum dos parceiros. Na transmissão horizontal, o mutualismo parece fora de questão se os interesses dos potenciais parceiros são tão irreconciliáveis ​​quanto os dos seres humanos e as doenças transmitidas por insetos (Douglas, 2010: 29). Mesmo quando o benefício mútuo é possível, trapacear é um perigo. Três abordagens podem conter a traição, "fidelidade do parceiro", "escolha do parceiro" e "sanções do parceiro" (Sachs et al., 2004 ).

A fidelidade do parceiro liga os destinos de indivíduos interagentes de duas espécies envolvidas em mutualismo, assim como os destinos de duas pessoas em um barco a remo em um mar tempestuoso estão ligados se ambos precisam remar para sobreviver. Nesses casos, os parceiros no mutualismo compartilham o mesmo destino (Wilson, 1997): ferir o parceiro prejudica a si mesmo. O interesse comum entre esses mutualistas pode ser tão absoluto como se a transmissão fosse vertical.

A fidelidade do parceiro decorrente da associação entre parceiros interdependentes durante grande parte de suas vidas cria um interesse comum entre os parceiros no bem-estar um do outro. A fidelidade do parceiro mantém o mutualismo entre três espécies de esponjas ramificadas nos recifes de coral do Caribe (Wulff, 1997). As esponjas dessas três espécies crescem mais rápido e sobrevivem melhor quando pelo menos alguns de seus ramos aderem - ficam presos a - ramos de outra dessas três espécies. Ao ficarem juntas, as esponjas de duas espécies mutualistas agrupam habilidades diferentes que aumentam o crescimento e a sobrevivência de ambas as partes. Por exemplo, cada espécie é imune às doenças das outras duas. Uma dessas três espécies é evitada pela estrela do mar. Fragmentos da segunda sobrevivem melhor quando as tempestades destroem essas esponjas. A terceira espécie é a melhor em sobreviver a furacões, evitando a ruptura por tempestades e enfrentando o sufocamento por sedimentos. Em média, uma esponja sobrevive melhor, pelo menos como fragmentos capazes de regenerar, quando anexada a uma esponja de outra dessas três espécies, graças à capacidade superior de seu parceiro de resistir a certos perigos (Wulff, 1997). Uma quarta espécie de esponja ramificada, entretanto, parasita as outras três. A história de vida do parasita contorna as demandas de fidelidade do parceiro, crescendo e se fragmentando muito mais rapidamente para que os parasitas possam exportar fragmentos para outros parceiros antes de arruinar o atual. As esponjas da espécie parasita crescem mais rápido e sobrevivem melhor quando aderem a uma esponja de uma das espécies mutualistas, em grande parte graças à força superior dos mutualistas. As esponjas das espécies mutualistas, entretanto, crescem mais lentamente e morrem mais rápido quando aderidas pelo parasita (Wulff, 2008). Apenas a estratégia de bater e correr do parasita permite que ele escape das consequências dos danos que inflige a seus parceiros.

Muitas espécies de plantas possuem estruturas especializadas que abrigam e alimentam formigas. Por sua vez, essas formigas protegem suas plantas hospedeiras de herbívoros e vinhas invasoras (Heil & McKey, 2003). Um exemplo famoso é o mutualismo entre acácias bull-thorn, Acacia cornigera, e as formigas protetoras de plantas, Pseudomyrmex ferruginea alojados por essas acácias em seus espinhos ocos. Janzen (1966) mostrou que cada espécie dependia da associação com a outra. Esse mutualismo também é mantido pela fidelidade do parceiro. Colonizando Pseudomyrmex ferruginea levam dois anos para produzir seus primeiros reprodutores, enquanto um ano sem proteção de formigas costuma ser o suficiente para matar a árvore hospedeira (Janzen, 1975). Beneficiar o hospedeiro atual é de longe a melhor maneira de garantir a reprodução futura da colônia. Colônias de Pseudomyrmex nigropilosa, no entanto, produzem seus primeiros reprodutores em dois meses. Essas formigas trapaceiras colonizam formigas sem protegê-las: elas podem se espalhar para novos hospedeiros antes que sua trapaça comprometa seriamente o atual (Janzen, 1975). Para as formigas moradoras, os ciclos de vida longos são uma forma de fidelidade ao parceiro que promove o mutualismo com as acácias (Wulff, 2008).

Um notável mutualismo mantido pela fidelidade do parceiro envolve uma terceira categoria de insetos que cultivam fungos: os cupins que cultivam fungos (Aanen et al., 2002 Mueller & Gerardo, 2002 Mueller et al., 2005). Esses cupins desenvolvem um fungo, Termitomyces, nas fezes das operárias que se alimentaram fora do ninho de madeira, capim seco ou serapilheira. Os cupins comem o fungo nutritivo e depositam seus esporos assexuados indigestíveis no "favo de fungo", renovando a cultura do fungo. Os cupins que cultivam fungos evoluíram há 30 milhões de anos na floresta tropical do leste da África. O cultivo de fungos torna esses cupins os principais decompositores nos paleotrópicos. Suas sociedades podem ser impressionantes: um ninho pode ter milhões de operárias em um volume de vários metros cúbicos (Aanen et al., 2002, 2009 ).

Na maioria das espécies de cupins que cultivam fungos, os fundadores de ninhos adquirem seus fungos dos abundantes esporos sexuais próximos aos ninhos que estão fundando. Esses esporos são produzidos por cogumelos formados por culturas de fungos em ninhos de cupins estabelecidos. Assim, esse fungo é transmitido horizontalmente. O fungo de cada colônia é geneticamente único e geneticamente uniforme (Aanen et al., 2009). As hifas fúngicas se fundem apenas com clonematos. A fusão entre hifas aumenta desproporcionalmente sua produção de esporos assexuados, dando vantagem esmagadora ao clone mais comum, cujas hifas têm maior probabilidade de encontrar parceiros com os quais se fundir. Mesmo que uma nova colônia de cupins comece com uma cultura de fungos geneticamente diversa, essa seleção dependente da frequência logo permite que um clone assuma o controle da cultura. O destino deste clone é identificado com o de sua colônia hospedeira. A fidelidade ao parceiro funciona: apenas dois pequenos clados de cupins cultivadores de fungos desenvolveram meios para transmitir o fungo diretamente de pais para filhos (Aanen et al., 2009 ).

Simbiontes transmitidos horizontalmente e escolha de parceiro

Na maioria dos mutualismos transmitidos horizontalmente, pelo menos uma das partes tem alguma chance de mudar para outro parceiro: a fidelidade do parceiro não é completa. No estudo de Herre (1993) de nematóides que vivem em vespas polinizadoras de figos, a perspectiva de que os filhotes de um nematóide poderiam encontrar lares nos filhotes de uma vespa de figo diferentes da seleção de sua mãe permitiu que os comensais se transformassem em parasitas evidentes. O interesse comum entre os parceiros de mutualismos como corais e suas zooxantelas ou árvores e suas micorrizas, entretanto, é forte o suficiente para permitir que esses mutualismos persistam apesar das oportunidades de troca de parceiros. Como pode o interesse comum entre mutualistas, o benefício de reunir habilidades complementares para o bem comum, ser defendido contra trapaceiros cujo destino não depende totalmente do sucesso de seus parceiros?

Um notável mutualismo mantido principalmente pela escolha do parceiro envolve a lula havaiana bobtail de 5 cm, Escolopos Euprymna (ver Moynihan, 1983) e suas bactérias bioluminescentes simbióticas Vibrio fischeri (McFall-Ngai & Ruby, 1998). As bactérias luminescentes ajustam a tonalidade da silhueta da lula para combinar com a tonalidade transmitida pela luz da lua para baixo à água circundante (Jones & Nishiguchi, 2004), presumivelmente tornando a lula mais difícil para os predadores ou presas verem. Como filhotes de 2 mm com menos de um dia de idade, essas lulas atraem seus Vibrio da água, onde Vibrio representam um décimo milésimo do milhão de bactérias por centímetro cúbico de água do mar (Nyholm & McFall-Ngai, 2004). A fidelidade do parceiro não é completa porque cada lula expulsa alguns simbiontes vivos na água todas as manhãs, alguns dos quais encontram outro parceiro. A primeira questão é de escolha do parceiro: como essas lulas bebês atraem as bactérias certas e excluem todas as outras?

Para encontrar seu novo lar dentro da lula, Vibrio fischeri deve percorrer uma pista de obstáculos projetada para excluir tanto os defeituosos de suas próprias espécies quanto as bactérias de todas as outras espécies. Este curso é tão rigoroso quanto qualquer outro que um namorado em um conto de fadas tradicional deve correr para conquistar sua princesa. Como em um namoro adequado, estabelecer mutualismo é a culminação do cumprimento correto de uma sequência ritual de sinais e atos trocados entre uma lula e seus Vibrio.

Para estabelecer essa simbiose, a lula deve primeiro atrair Vibrio. O primeiro passo para atrair simbiontes acontece duas horas após a eclosão, quando o bater dos cílios na parte inferior da lula, em torno de seu órgão leve, cria agregações de bactérias em torno dos poros que levam às criptas onde a lula abriga seus simbiontes. A presença de qualquer tipo de bactéria faz com que a lula produza muco próximo a esses poros. Bactérias gram-negativas vivas de muitos tipos entram nesse muco. Dentro de algumas horas, no entanto, Vibrio fischeri são as únicas bactérias gram-negativas no muco. Poucas horas depois de assumir o muco, o Vibrio começar a se mover através dos poros, descer os dutos e entrar nas criptas (Nyholm et al., 2000 Nyholm & McFall-Ngai, 2004).

Para alcançar essas criptas e colonizá-las com sucesso, no entanto, o Vibrio precisa de várias habilidades, muitas delas incomuns. Primeiro, eles precisam se mover: seus flagelos devem ser funcionais. Em seguida, eles devem ser capazes de sobreviver a altas concentrações de óxido nítrico, NO, nos dutos. Sinais do Vibrio, no entanto, faz com que a lula diminua a concentração de óxido nítrico nos dutos e criptas em 80% em oito horas. Em seguida, nas criptas o Vibrio encontrar uma enzima, haleto peroxidase, que catalisa o ácido hipocloroso, um microbicida potente, a partir do peróxido de hidrogênio e íons cloreto. O ácido hipocloroso serve como a primeira linha de defesa antimicrobiana no sistema imunológico de mamíferos. o Vibrio evite essa ameaça produzindo toxinas como as de seus parentes, Vibrio cholerae, que reduzem a abundância de haleto peroxidase. Algum Vibrio fischeri as enzimas, além disso, usam peróxido de hidrogênio, diminuindo o suprimento necessário pela enzima haleto peroxidase para catalisar seu microbicida. Finalmente, para estabelecer uma simbiose viável, estes Vibrio precisam trabalhar genes de bioluminescência e reguladores funcionais que induzem luminescência brilhante quando a concentração de Vibrio atinge um certo limite. A bioluminescência consome oxigênio. Nas criptas, luminescente Vibrio competir com as contrapartes sem luz, talvez porque o consumo de oxigênio exigido pela luminescência reduz o perigo de luminescência Vibrio de oxidantes (espécies reativas de oxigênio) (McFall-Ngai, 1999 Visick et al., 2000 Nyholm & McFall-Ngai, 2004).

As criptas fornecem um lar hospitaleiro para Vibrio fischeri. Essas bactérias dobram de número a cada meia hora até preencherem suas criptas. Uma vez o Vibrio chegam às criptas e começam a se multiplicar, liberam citotoxina traqueal, um fragmento das moléculas de peptidoglicano em sua superfície, e lipopolissacarídeos. A citotoxina traqueal causa extensos danos aos tecidos em infecções de tosse convulsa: este composto reflete estes VibrioAscendência pirática (Koropatnick et al., 2004). Na lula, a citotoxina traqueal e os lipopolissacarídeos induzem a morte celular nos órgãos que inicialmente chamados de Vibrio para seu hospedeiro. Estes e outros sinais do Vibrio os colonos fazem com que os dutos se estreitem em poucas horas. Em cinco dias, sua toxina traqueal e lipopolissacarídeos causaram o desaparecimento irreversível dos campos dos cílios e das estruturas secretoras de muco que primeiro chamaram de Vibrio para a lula. Esses compostos também induzem mudanças nas criptas que as tornam órgãos de luz mais eficazes (Koropatnick et al., 2004). A lula e seu Vibrio agora estão comprometidos um com o outro, embora a lula expulse 95% de seus Vibrio na água todas as manhãs. Se as bactérias mais luminescentes são mantidas mais próximas das paredes das criptas, essas purgas diárias ajudam a reforçar o mutualismo (Sachs et al., 2004). Essas expulsões também garantem que as lulas bebês tenham simbiontes para atrair da água circundante (Nyholm & McFall-Ngai, 2004). Dada a natureza pirática desses VibrioParentes de e seu próprio potencial para a pirataria, não é de admirar que a lula os sujeite a feroz liberdade condicional antes de abrigá-los e tomar medidas severas para ‘mantê-los honestos’.

Simbiontes transmitidos horizontalmente e sanções de parceiros

Agora perguntamos: como as sanções dos parceiros podem impor mutualismos? A escolha do parceiro às vezes seleciona mutualistas úteis, como quando as lulas bobtail testam seus simbiontes quanto à capacidade de manutenção antes de aceitá-los. Muitas vezes é difícil, no entanto, detectar e rejeitar "candidatos" inúteis ou prejudiciais. Mutualismo é mais frequentemente mantido pela "punição" de parceiros sem desempenho.

Um mutualismo que depende tanto da escolha do parceiro quanto das sanções do parceiro é a relação de 60 milhões de anos entre muitas espécies da família de plantas Leguminosae e as bactérias rizobianas "fixadoras de nitrogênio" que abrigam em nódulos em suas raízes (Kiers & Denison, 2008). A planta fornece suas bactérias com carboidratos e vários nutrientes minerais em troca, as bactérias fornecem amônia, que sintetiza a partir do nitrogênio atmosférico, N2, em um processo que consome muita energia.

O mutualismo se inicia entre uma planta e suas bactérias rizobianas no solo ao redor de suas raízes por meio de uma complexa troca de sinais químicos - uma conversa ritualizada em código químico, por assim dizer (Fisher & Long, 1992 Van Rhijn & Vanderleyden, 1995). As bactérias rizóbios aproveitam algumas respostas pré-existentes das plantas a outro fungo micorrízico arbuscular importante, mutualista (Markmann & Parniske, 2008). Em um caso típico, as bactérias rizóbios são atraídas por exsudatos específicos das raízes de um hospedeiro apropriado. Se as proteínas da superfície celular de uma bactéria combinam com as lectinas da superfície da raiz, a bactéria se liga a uma raiz. Em resposta aos compostos apropriados da planta, as bactérias do tipo certo liberam "fatores Nod", fatores de nodulação, que fazem com que os fios de cabelo da raiz se ramifiquem e se enrolem, e causam a criação de uma bolsa na parede celular onde os fios da raiz prendem essas bactérias . A planta então forma um "fio de infecção", um tubo que cresce para dentro da bolsa.Este "fio" causa a iniciação de nódulos radiculares para abrigar as bactérias e fornecer a rota pela qual as bactérias entram em seus novos lares (Van Rhijn & Vanderleyden, 1995).

Essa conversa difere das trocas entre a lula bebê e a colonizadora Vibrio: as plantas e as bactérias rizobianas meramente trocam sinais, e os sinais bacterianos podem mentir. As bactérias colonizadoras não enfrentam os testes abrangentes que os vibrios precisam sobreviver para colonizar uma lula. O contraste é um pouco parecido com o que existe entre as realizações exigidas de um rato macho e de um bowerbird macho para garantir uma parceira. As realizações exigidas de um pássaro-caramanchão macho (Marshall, 1954 Diamond, 1988), como aquelas exigidas de uma lula Vibrio, não pode ser falsificado. Por outro lado, porque uma planta não pode rastrear rizóbios ‘requerentes’ adequadamente, o pior colonizar junto com o melhor, e a planta deve impor a cooperação punindo os não-produtores (Kiers & Denison, 2008). É verdade que é contraproducente para uma planta não alimentar bactérias que fornecem amônia: bactérias famintas não podem produzir amônia. Por outro lado, as bactérias lucrariam se não dedicassem grandes quantidades de energia para sintetizar a amônia. Kiers et al. (2003) descobriram que, se as bactérias de um nódulo são impedidas de sintetizar amônia, a planta os deixa sem oxigênio, o que reduz sua aptidão pela metade, reforçando assim o mutualismo.

A simbiose entre os corais e suas zooxantelas transformou os ecossistemas. A simbiose entre corais e zooxantelas é a base do sucesso dos corais de construção de recifes escleractínicos do Triássico em diante (Stanley, 2006). ) No entanto, essa simbiose é muito menos compreendida do que aquela entre leguminosas e bactérias fixadoras de nitrogênio. Zooxantelas de coral pertencem ao gênero dinoflagelado Symbiodinium, cujos membros diferem geneticamente tanto quanto outros dinoflagelados de diferentes ordens. Alguns corais transmitem suas zooxantelas diretamente para seus descendentes (Trench, 1987). O fornecimento de carboidratos pelos simbiontes aos corais e o fornecimento de nutrientes pelos corais aos simbiontes, entretanto, fornecem as bases para um mutualismo que sobrevive à transmissão horizontal. Como a simbiose rizóbio-leguminosa, as simbioses coral / zooxantela transmitidas horizontalmente são mantidas por uma combinação de escolha do parceiro e sanções do parceiro.

Muito pouco trabalho foi realizado sobre como os corais "chamam" suas zooxantelas. Ao contrário do simbionte lula Vibrio fischeri, membros de vida livre de espécies simbióticas de Symbiodinium raramente foram observados na natureza (Baker, 2003). Simbiontes móveis, entretanto, estabelecem simbiose com hospedeiros de coral no laboratório (Trench, 1987, 1997). Koike et al. (2004) estudaram um estágio de formação de simbiose no octocoral Sinularia lochmodes. Este octocoral produz uma lectina que se liga às superfícies celulares de células móveis cultivadas em laboratório Symbiodinium. Esta lectina transforma essas células móveis na forma não-móvel "cocóide" assumida por Symbiodinium em pólipos de coral. A eficácia desta lectina em transformar móveis em formas não móveis diferiu para diferentes cepas de Symbiodinium. Não teve esse efeito imobilizador em espécies não simbióticas de dinoflagelados. Na verdade, a lectina matou duas das três espécies não simbióticas testadas (Koike et al., 2004). Como este octocoral chama seu Symbiodinium de perto o suficiente para que sua lectina os afete. Não se sabe quantos outros corais usam tais lectinas (assim como acontece com as lectinas que ajudam a mediar a simbiose legume-rizóbio) para ajudar a escolher simbiontes apropriados e excluir os inadequados. No entanto, Koike et al. (2004) estabeleceram um começo sugestivo para o estudo da escolha de parceiros em corais.

Os corais expelem suas zooxantelas quando deixam de ter um desempenho adequado (Baker, 2001). Os corais podem chamar outros simbiontes após expulsar seus predecessores (Lewis & Coffroth, 2004). Simbiontes de diferentes linhagens funcionam melhor em diferentes profundidades e diferem em sua tolerância à variação de temperatura (Baker, 2003 Iglesias-Prieto et al., 2004 Stat et al., 2008). Na verdade, a transmissão horizontal e a capacidade dos corais de substituir seus simbiontes permitem que esses corais se adaptem melhor aos ambientes em mudança (Baker et al., 2004 Rowan, 2004). Essa adaptabilidade é limitada, no entanto. Instâncias anteriores de aquecimento global permitiram ostras de pérolas modificadas, Litiotas, para substituir temporariamente os corais escleractinianos simbióticos no início do Jurássico, e outros bivalves, rudistas, para repetir o feito no final do Cretáceo (Fraser et al., 2004 ).

As plantas com floração precoce eram ervas daninhas de crescimento rápido de margens perturbadas (Wing & Boucher, 1998 Royer et al., 2010), que empregou animais como polinizadores (Grimaldi & Engel, 2005: 616-622 Hu et al., 2008). Mais de 100 milhões de anos atrás, algumas plantas desenvolveram flores especializadas que atraíram polinizadores específicos, como as abelhas (Poinar & Danforth, 2006) que buscavam flores em plantas da mesma espécie (Crepet, 1984 Crepet & Nixon, 1998 Gandolfo et al., 2004). Esses polinizadores dedicados mantêm a variação genética mesmo em espécies raras de plantas (Grimaldi & Engel, 2005: 618). Essa variação permitia que uma espécie de planta sobrevivesse quando mantida tão rara por pragas especializadas que muitas de suas plantas escapavam à atenção delas. Em tal espécie, as plantas poderiam, portanto, dedicar mais recursos ao crescimento rápido, em vez de defesa anti-herbívoro (Coley et al., 1985). A domesticação de polinizadores dedicados desencadeou extensa diversificação tanto em plantas quanto em insetos polinizadores (Crepet, 1984 Wing & Boucher, 1998 Grimaldi & Engel, 2005: 460). Eventualmente, um conjunto diversificado de plantas com flores de crescimento mais rápido, polinizadas por animais e com flores substituiu um conjunto muito menos diversificado de gimnospermas polinizadas pelo vento de crescimento mais lento e melhor defendidas, transformando assim os ecossistemas da floresta tropical (Corner, 1964 Regal, 1977 Leigh, 1999 Leigh et al., 2004). Embora a maior parte da polinização animal envolva mutualismos de troca breve, alguns mutualismos obrigatórios de polinizadores são impostos por sanções de parceiros.

Um exemplo simples de um mutualismo obrigatório de polinizadores envolve yuccas, Yucca spp., e as mariposas, Tegeticula spp., que os polinizam (Pellmyr, 2003). As larvas dessas mariposas vivem apenas de sementes de mandioca. Quando uma mariposa fêmea emerge de sua pupa, ela coleta pólen das flores de seus hospedeiros. A mariposa então voa e põe ovos nas flores de várias plantas de suas espécies favoritas de Yucca. Ele poliniza todas as flores nas quais tenta botar ovos, para fornecer aos seus filhotes sementes para comer. Essas mariposas são os únicos polinizadores das plantas de iúca: as plantas não podem se reproduzir sem a ajuda delas. As mariposas polinizadoras descendem de predadores de sementes. Essas mariposas se beneficiariam colocando ovos suficientes para que seus filhotes comessem todas as sementes de seus hospedeiros. Eles não têm sucesso neste fim derrotista em última instância. Primeiro, é difícil para uma mariposa botar ovos na seção correta do óvulo de uma flor. Em segundo lugar, a iúca sempre aborta uma grande proporção de suas flores, incluindo as polinizadas, portanto, as plantas de iúca aumentam sua aptidão optando por abortar tanto flores inadequadamente polinizadas quanto flores com muitos ovos de mariposa. O comportamento das plantas de iúca seleciona mariposas que polinizam com eficácia, mas colocam poucos ovos para comprometer a reprodução de seus hospedeiros (Pellmyr & Huth, 1994). Um mutualismo semelhante envolve Glochidion acuminatum (Phyllanthaceae) e seu polinizador obrigatório comedor de sementes, a mariposa Epicephala sp. ( Vamos para et al., 2010 ).

Embora a mandioca agora precise Tegeticula para polinizá-los, os ancestrais dessas mariposas eram predadores de sementes. Como a maioria dos predadores de sementes de insetos se especializam em sementes de uma única espécie (Janzen, 1980), a tendência dessas mariposas de botar ovos em flores com pólen possibilitou que se tornassem polinizadores fiéis. O potencial para pirataria, no entanto, não desapareceu completamente. Espécies traidoras de Tegeticula evoluíram, que botam ovos nas flores de iúca quando é tarde demais para as plantas abortá-los, e quando a polinização deixa de fazer diferença. Uma mariposa trapaceira engana uma espécie de Yucca diferente daqueles polinizados por seus ancestrais: trapaceiros surgem como resultado de uma "mudança de hospedeiro" (Pellmyr et al., 1996 ).

O mutualismo obrigatório de polinizador mais conhecido envolve figos e suas vespas polinizadoras (Corner, 1952 Janzen, 1979 Herre et al., 2008). Cada espécie de figo tem uma ou mais espécies dedicadas de vespas polinizadoras (Wiebes, 1979 Molbo et al., 2003). Essas vespas são polinizadores extraordinariamente eficazes. Embora uma vespa polinizadora madura viva três dias ou menos, as vespas polinizadoras de figos monóicos podem transportar pólen de uma árvore para outra a 10-100 km de distância (Nason et al., 1998 Harrison & Rasplus, 2006). Os figos maduros também atraem morcegos e outros animais que dispersam suas sementes em longas distâncias (Kalko et al., 1996). Embora as espécies de figos monóicas sejam frequentemente muito raras, com um adulto por 10 ou 100 ha, elas mantêm uma variação genética extraordinária, graças às suas vespas (Nason et al., 1998 Harrison & Rasplus, 2006). Se o emprego de animais como polinizadores e dispersores de sementes permitia que as plantas com flores substituíssem as gimnospermas, então os figos, com seus polinizadores e dispersores de sementes de longa distância, deveriam ser as plantas com flores definitivas. Na verdade, as figueiras são notórias pelo crescimento rápido (Janzen, 1979): um panamenho Ficus insipida teve a maior capacidade fotossintética de qualquer árvore já medida, e crescimento compatível (Zotz et al., 1995). A organização das figueiras para o crescimento, não para a longevidade, tem um impacto considerável em sua floresta: 'a abundância de espécies de figos é uma boa medida da riqueza do meio ambiente na vida vegetal e animal. Por folhas, frutas e madeira que apodrece facilmente, as figueiras fornecem uma abundância de produtos excedentes '(Corner, 1967: 24).

Este maravilhoso sistema de polinização tem muitos custos. Em qualquer época do ano, cada espécie de figo deve ter algumas árvores prontas para receber vespas, pois as vespas soltas devem ter algum lugar para ir (Janzen, 1979 Windsor et al., 1989). Algumas árvores devem, portanto, frutificar nas estações em que as perspectivas de mudas são ruins. Frutos maiores atraem dispersores de sementes maiores, que voam mais longe, levando suas sementes para longe de seus pais e suas pragas (Seidler & Plotkin, 2006). Um grande sicônio, entretanto, precisa de mais fundadoras para polinizar suas flores. Quanto mais fundadoras, entretanto, maior a proporção de machos entre seus jovens (Herre, 1985): esses machos não prestam nenhum serviço à árvore. Além disso, um sicônio grande aquece mais do que um pequeno mais facilmente resfriado pelo movimento do ar circundante. O excesso de calor mata as vespas. Frutas maiores devem, portanto, transpirar mais água por unidade de peso para evitar que suas vespas superaqueçam (Patiño et al., 1994). Apesar desses custos, no entanto, vespas polinizadoras de figueira impulsionaram seus figos em uma variedade extraordinária de habitats e modos de vida, e permitiram-lhes desenvolver uma diversidade notável, apesar de seu ritmo lento de especiação (Corner, 1967 Janzen, 1979 Machado et al., 2001 ).

Como as mariposas da iúca, as vespas polinizadoras de figueiras evoluíram de predadores de sementes. Os parentes dos quais divergiram há 90 milhões de anos, quando começou o mutualismo, ainda se alimentam de sementes de figo (Machado et al., 1996, 2001 Oeste et al., 1996). Pelo menos duas espécies de vespas descendentes de polinizadores reverteram para a predação de sementes, uma sem colonizar uma nova espécie de figueira (Herre et al., 2008). Os benefícios, custos e impactos no ecossistema desse mutualismo excedem em muito aqueles de, digamos, iúcas e mariposas da iúca (Janzen, 1979).

Em figueiras ancestrais e todas as neotropicais, um fruto de figo ou "sicônio" começa como uma flor virada de fora para dentro - uma bola perfurada revestida internamente por flores. Quando pronta para a polinização, a sicônia da árvore exala um cheiro, característico de sua espécie, que atrai vespas apropriadas do ar em movimento acima do dossel. Uma ou mais vespas fêmeas com pólen acasaladas, as "fundadoras", entram em um sicônio, polinizam suas flores e põem ovos em 50-60% de seus óvulos. O número médio de fundadoras por sicônio polinizado varia de 1 a 5, de acordo com a espécie de figo (Herre, 1987, 1989). Cada larva de vespa amadurece dentro de um único óvulo. Quando as vespas do sicônio eclodem, cerca de um mês depois (Janzen, 1979), eles se acasalam, os machos morrem e as fêmeas acasaladas, agora polvilhadas com pólen, deixam seu sicônio. A sicônia de uma árvore se desenvolve em sincronia, então todos eles chamam as vespas em menos de uma semana e soltam seus filhotes nos mesmos dias, um mês depois. Essas vespas devem, portanto, encontrar outra árvore com sicônia pronta para polinizar e botar ovos (Janzen, 1979 Herre et al., 2008). A sicônia então amadurece e fica pronta para os animais comerem e dispersarem suas sementes.

Existem duas maneiras pelas quais as vespas podem se beneficiar trapaceando seus figos. Eles poderiam poupar tempo e trabalho para polinizar suas flores, pois os óvulos onde colocam os ovos se desenvolvem de qualquer maneira (Jandér & Herre, 2010). Eles também podiam botar ovos em todas as flores, aniquilando a reprodução da árvore. Algumas espécies de figos resolvem o primeiro problema produzindo pólen tão abundante que as vespas emergentes ficam tão polvilhadas com pólen que não conseguem evitar a polinização das flores nos sicônios onde põem os ovos. Os primeiros figos fizeram isso. Outras espécies produzem muito menos pólen, dependem de suas vespas para coletar ativamente pólen de seus sicônios natais e polinizam ativamente as flores nos sicônios onde depositam seus ovos. Nessas espécies de figos, algumas vespas trapaceiam. Syconia que não são polinizados geralmente são abortados e a aptidão de suas vespas é reduzida de outras maneiras. As espécies de figo com sanções mais fortes têm menos trapaceiros entre suas vespas (Jandér & Herre, 2010). Os figos neotropicais aparentemente resolvem o segundo problema, tornando 40–50% de seus óvulos à prova de vespas. Aprender como eles fazem isso é um trabalho em andamento de Ellen Suurmeyer e não faz parte desta história. Algumas espécies de figos paleotropicais resolvem seu problema de outra maneira. Algumas de suas árvores são "figueiras", onde o óvulo de cada flor se destina a abrigar uma larva de vespa. As outras árvores são "figos-sementes". Como as vespas são atraídas para a polinização de figos-sementes, esterilizando-se assim, é uma questão em aberto (Patel et al., 1995 Anstett et al., 1997). Em algumas dessas espécies de figos, as vespas polinizadoras tendem a evitar esse trabalho sem saída (Anstett et al., 1998 ).

Mutualismos de troca breve

Mutualismos de troca breve têm desempenhado um papel essencial em tornar os ecossistemas mais mutualísticos, como veremos. Esses mutualismos são talvez os análogos mais próximos das economias de mercado humanas (Noë & Hammerstein, 1995). Alguns desses mutualismos representam uma espécie de altruísmo recíproco (Trivers, 1971). De onde vêm as repetidas interações entre cooperadores específicos ou famílias específicas de cooperadores, que permitem que o altruísmo recíproco evolua? Como persistem outros mutualismos de troca breve?

Peixes mais limpos e seus clientes

Alguns mutualistas de troca de informações têm várias maneiras de controlar a trapaça. Um desses mutualismos é aquele entre ‘peixes limpadores’,Labroides dimidiatuse seus clientes peixes dos quais os limpadores removem os ectoparasitas, que eles comem. Os peixes clientes precisam ser limpos com bastante frequência. Se os limpadores de recife de uma mancha são removidos, seus peixes nômades logo partem para os recifes com limpadores, e a condição dos peixes territoriais remanescentes se deteriora rapidamente (Trivers, 1971). Embora os limpadores vivam principalmente dos ectoparasitas que arrancam de seus clientes, eles muitas vezes trapaceiam um pouco, dando mordidas ocasionais na carne de seus clientes, que preferem aos ectoparasitas (Douglas, 2010: 65). Como um lojista, um Labroides dimidiatus ocupa um determinado local, onde é visitado por uma clientela de clientes fiéis. O bom serviço atrai clientes que sempre voltam, de modo que essas ações redundam em benefício de seus perpetradores em uma espécie de altruísmo recíproco (Trivers, 1971). A reputação é importante para estes Labroides: eles evitam beliscar os clientes se outros clientes em potencial estiverem observando (Bshary & Grutter, 2006). Se um limpador trapaceia de forma flagrante, ele confronta a escolha do parceiro ou as sanções do parceiro. Seu cliente pune o trapaceiro perseguindo-o ou sai em busca de um limpador mais cooperativo (Bshary & Grutter, 2005).

Trocas breves mal policiadas

Os mais famosos mutualismos de troca breve, entretanto, parecem menos prontamente policiados. Muitas fábricas oferecem subornos atraentes para garantir os serviços necessários dos animais. O suborno é projetado para que, ao aceitá-lo, um animal não possa deixar de realizar o serviço necessário, como polinizar as flores da planta ou dispersar suas sementes. O animal tem muitas plantas para escolher, ao passo que uma planta pode ter muitos animais, de vários tipos potencialmente úteis, 'disponíveis'. Embora competir pelos parceiros mais úteis por um mutualismo de longo prazo pode se assemelhar a uma 'feira de empregos' ou 'casamento mercado, 'o mundo das trocas breves é o análogo natural mais próximo do mercado de uma grande cidade, onde os lojistas competem pelos clientes mais lucrativos, que por sua vez buscam as melhores ofertas (Noë & Hammerstein, 1995). Essa competição geralmente leva a uma "diferenciação de nicho", onde diferentes "comerciantes" atraem diferentes grupos de "clientes". Neste mundo, um animal pode ter apenas uma interação com uma planta específica. Parece haver pouco espaço aqui para sanções de parceiros ou vingança privada que as pessoas sem acesso à aplicação da lei pública usam para fazer cumprir a "justiça" (Hyams, 2003). No entanto, a evolução das angiospermas onde os animais polinizam flores e dispersam sementes em uma série de breves trocas mutualísticas transformaram os ecossistemas da floresta tropical (Corner, 1964 Regal, 1977 Leigh, 1999). Que fatores permitiram que a cooperação para o bem comum entre as plantas e os animais que bebem seu néctar, comem seu pólen ou comem seus frutos prevalecesse neste mundo aparentemente sem lei?

Plantas e seus polinizadores

Mutualismos de breves trocas com polinizadores são cruciais para plantas com flores, como vimos. No entanto, esses mutualismos surgiram de parasitismos, como veremos, e a ameaça de que eles se degradarão novamente em parasitismos nunca está longe. Os esporófitos de plantas que colonizaram a terra produziram esporos dispersos pelo vento, que foram o primeiro material vegetal registrado comido por insetos terrestres (Labandeira, 2006a: 63). A seleção natural transformou os esporos de alguns descendentes dessas primeiras plantas terrestres em pólen. Alguns polinizadores devem ter descendido de tais ladrões de pólen (Crepet et al., 1991): ao procurar plantas de espécies com pólen particularmente saboroso, o pólen de uma planta às vezes era transportado acidentalmente para onde fertilizaria uma co-específica. Outro ponto de partida para a evolução dos polinizadores começa a partir das ‘gotas da polinização’ óvulos de gimnosperma exalam em suas aberturas apicais. Essas gotas prendem o pólen transportado pelo ar pertencente à espécie do óvulo. As gotas de polinização de algumas espécies são nutritivas e atraem alguns insetos. Novamente, a busca por plantas com gotas de polinização particularmente saborosas deve ter levado a uma polinização acidental. A queda da polinização facilitou a evolução da polinização por insetos em pelo menos cinco grupos gimnospérmicos - samambaias, Gnetales, Bennettitales, coníferas da extinta família Cheirolepidaceae e cicadáceas (Labandeira et al., 2007). Algumas dessas gimnospermas foram provavelmente polinizadas por mosca-escorpião-probóscida (Ren et al., 2009). As plantas com flores devem ter desenvolvido a polinização por insetos de maneira análoga.

A polinização por insetos poderia promover a rápida diversificação das plantas com flores porque as plantas com flores ancestrais eram ervas daninhas que podiam crescer rapidamente. O xilema dessas plantas daninhas ofereceu relativamente pouca resistência ao fluxo de água das raízes para as folhas, permitindo assim a fotossíntese rápida e o crescimento rápido. Como as primeiras plantas com flores podem crescer rapidamente, o emprego de polinizadores animais permitiu-lhes transformar os ecossistemas da floresta tropical. A evolução da polinização por insetos em plantas de crescimento lento, como cicadáceas, não teve esse efeito. Em cicadáceas, por exemplo, o sistema vascular ineficaz limita severamente a capacidade fotossintética e a taxa de crescimento ao restringir a taxa na qual a água pode se mover das raízes para as folhas (Sperry et al., 2006 ).

Várias perguntas, no entanto, ainda precisam de respostas. Como as plantas escolhem os polinizadores apropriados? Como as plantas persuadem os polinizadores a completar sua tarefa? Quanto espaço existe para trapacear entre plantas ou polinizadores? Como a trapaça afeta a evolução das plantas e polinizadores?

Flores diferentes atraem polinizadores diferentes (Howe & Westley, 1988 Fenster et al., 2004). Uma flor que atrai morcegos difere muito daquela que atrai mariposas esfinge. As plantas ‘escolhem’ seus polinizadores. Mais precisamente, as plantas que melhor atraem os polinizadores que mais contribuem para o seu sucesso reprodutivo estão melhor representadas nas gerações futuras (Fenster et al., 2004). Algumas orquídeas escolhem mariposas esfinge de probóscide longa como polinizadores, armazenando seu néctar em esporas tão profundas que nenhum outro polinizador pode alcançá-lo. Outros atraem abelhas orquídeas machos (Euglossini) com fragrâncias que essas abelhas, mas nenhum outro animal, reúnem para usar na atração de fêmeas (Eltz et al., 2007). Na verdade, a origem de uma nova espécie muitas vezes envolve a ‘escolha’ de um novo polinizador. Por exemplo, em um habitat recém-invadido, novos polinizadores diferentes podem ser mais eficazes, levando a uma "mudança no polinizador". Essas mudanças no polinizador podem desempenhar um papel crucial na criação de isolamento reprodutivo entre a nova espécie e seu pai (Schemske & Bradshaw, 1999 Kay & Schemske, 2003 Kay et al., 2005 Kay & Sargent, 2009). Mudanças bastante simples nas características das flores de uma população permitem que atraiam abelhas em vez de colibris como polinizadores, ou vice-versa (Schemske & Bradshaw, 1999 Kay et al., 2005 ).

Como em qualquer mercado funcional, grandes recompensas atraem polinizadores de alto desempenho (Howe & Westley, 1988: 115). Em Madagascar, a orquídea Angraecum sesquipedale abriga seu rico néctar em um esporão de 30 cm, onde apenas a longa tromba da mariposa esfinge que voa longínqua Xanthopan morgani praedicta pode alcançá-lo (Darwin, 1877: 162-166 Nilsson, 1988). Relaxe a intensidade da competição das plantas pelos polinizadores e a vantagem da polinização de alto desempenho desaparecerá. Na Reunião, uma ilha a 800 km a leste de Madagascar com 4% da área de Madagascar, a competição com outras plantas e com herbívoros é muito menos intensa (Leigh et al., 2009). Lá, a orquídea relacionada Angraecum cadetii, descendente de invasores de Madagascar, tem uma flor mais simples, oferece uma recompensa mais pobre e atrai um grilo que não voa como seu único polinizador (Micheneau et al., 2010 ).

Como uma planta persuade os polinizadores a transportar seu pólen para a próxima planta de seu tipo? Algumas ervas persuadem os polinizadores a seguir em frente, oferecendo uma recompensa desejável suficiente para atrair, mas não para satisfazer, um polinizador, de modo que ele procura outras plantas do mesmo tipo em busca de mais. Polinizadores de tais plantas muitas vezes "trapline": eles visitam repetidamente, na mesma ordem, plantas cujo néctar eles acharam atraentes. Aqui, o bom atendimento atrai clientes fiéis, que sempre voltam. Outras plantas expelem os polinizadores antes de se fartar, enquanto as cicadáceas machos expelem tripes polinizadores por aquecimento e produzindo níveis de odor opressor, de modo que deixam e carregam pólen para as cicadáceas femininas, cujo odor é agora mais atraente (Raguso, 2008a, b : 554). Árvores com copas cheias de flores, no entanto, parecem enfrentar dificuldades particulares em fazer com que os polinizadores se mudem: por que partir quando há comida abundante à mão? Talvez essas árvores atraiam tantos polinizadores que alguns passam a procurar outras árvores onde a competição é menos intensa. Na verdade, a maioria das árvores com flores tropicais são auto-incompatíveis. A maioria das espécies de polinização cruzada, mesmo as raras, mantém seus números e considerável diversidade genética. Em muitas espécies, o pólen às vezes se move centenas de metros para fertilizar membros da mesma espécie (Hamrick & Murawski, 1990, 1991 Murawski & Hamrick, 1991 Hamrick et al., 1992). Vale a pena aprender como as árvores persuadem os animais a transportar seu pólen para outras árvores.

Muitas plantas enganam seus polinizadores. Árvores com copas cheias de flores brilhantes não podem enganar: é muito fácil para os polinizadores aprenderem a evitá-las. A história é diferente para ervas raras. Um terço das espécies de orquídeas do mundo enganam seus polinizadores (Cozzolino & Widmer, 2005 Schiestl, 2005). A maioria das orquídeas enganosas, como as plantas enganosas de outras espécies, fingem uma recompensa alimentar inexistente (Schiestl, 2005). Em algumas plantas, as flores imitam a forma, a cor e, às vezes, o odor de flores ricamente recompensadoras de outras espécies, um "mimetismo Batesian" entre as plantas (Nilsson, 1983 Johnson, 1994, 2000 Roy & Widmer, 1999). Esse mimetismo batesiano tem uma peculiaridade, entretanto: envolve um superestímulo. Em tropical Begônia, flores femininas sem recompensa imitam melhor as flores masculinas gratificantes. Experimentos mostram que flores femininas maiores atraem mais polinizadores do que flores que se parecem mais precisamente com suas contrapartes masculinas (Schemske & Ågren, 1995). Outras flores enganosas florescem em lugares e épocas onde massas de espécies de plantas de cores semelhantes, mas recompensadoras, estão florescendo (Johnson et al., 2003 Schiestl, 2005). Algumas orquídeas operam "armadilhas sensoriais". A armadilha mais comum atrai insetos machos de uma determinada espécie, imitando ou sintetizando os feromônios de fêmeas sexualmente receptivas. Essas orquídeas oferecem uma parte da flor o suficiente como o abdômen de uma fêmea de inseto para excitar as tentativas de cópula do macho sexualmente excitado, levando à imposição de pólen no inseto, e polinização, se o inseto já tentou copular com outra orquídea desta espécie (Schiestl et al., 1999, 2003). Também aqui um sinal exagerado atrai mais polinizadores (Schiestl, 2005). Outra orquídea atrai vespas comedoras de abelhas, imitando os feromônios de abelhas assustadas, fazendo com que as vespas saltem no centro vermelho da flor, que não oferece alimento adequado para ela (Brodmann et al., 2009). Orquídeas com armadilhas sensoriais atraem polinizadores específicos para espécies, uma circunstância que acelera enormemente sua taxa de especiação (Cozzolino & Widmer, 2005).

A única defesa que os polinizadores têm contra flores enganosas é evitar suas semelhantes (Schiestl, 2005), ou, se eles não puderem distinguir os enganadores de plantas recompensadoras ou fêmeas reais, mover-se para lugares onde eles estão ausentes (Wong & Schiestl, 2002). Se as fêmeas não polinizantes permanecem sem acasalamento, graças aos efeitos repelentes sobre os machos das tentativas de cópula com orquídeas, elas deixam manchas de orquídeas enganosas (Schiestl, 2005). Este hábito de "uma vez mordido, duas vezes tímido" impede que espécies enganosas se tornem muito comuns (Schiestl, 2005). Na verdade, as orquídeas que oferecem recompensas de néctar geralmente evoluem de ancestrais que enganam os alimentos, como se o engano nem sempre valesse a pena. As espécies sexualmente enganosas apresentam problemas mais complexos. Nas inflorescências da enganosa orquídea Esfegodos de Ophrys, flores em plantas diferentes diferem o suficiente em odor que os polinizadores repelidos pela tentativa de cópula com uma flor em uma planta ainda serão atraídos pelas flores de outra planta (Ayasse et al., 2000). Como resultado das tentativas de seus polinizadores de evitar enganos, orquídeas armadilhas sensoriais cruzam-se com mais frequência e movem seu pólen para contrapartes mais distantes do que orquídeas recompensadoras, embora menos flores sejam polinizadas (Cozzolino & Widmer, 2005 Schiestl, 2005).

As plantas podem ajustar a forma, cor, tamanho ou cheiro de suas flores para atrair polinizadores desejáveis ​​e repelir outros animais (Raguso, 2008b). Esse poder, entretanto, pode ser muito limitado. Muitos animais "roubam" o néctar de uma flor sem polinizá-la. Abelhas e beija-flores mordem ou fazem buracos nas bases das flores tubulares rosa da árvore do sub-bosque do Panamá Quassia Amara para roubar seu néctar. Ladrões mais fracos usam esses buracos para roubar mais néctar. Essas atividades podem reduzir um QuássiaA produção de sementes em mais de 75% (Roubik et al., 1985). Mudanças nas características das flores, incluindo pistas que chamam polinizadores, às vezes podem reduzir a trapaça e atrair polinizadores mais leais. Como as respostas ao mimetismo batesiano, no entanto, essas respostas ocorrem em uma escala de tempo evolucionária. No entanto, mutualismos planta-polinizador conduzem a exuberância, produtividade e diversidade da floresta tropical (Corner, 1964 Regal, 1977).

Plantas e seus dispersores de sementes

A maioria das plantas se beneficia se suas sementes são dispersas longe de seus pais ou de outras plantas de sua espécie, e as pragas especializadas que vivem nelas (Janzen, 1970 Wills et al., 2006 Comita et al., 2010). Outros se beneficiam por serem dispersos em lacunas de luz ou outros habitats adequados (Howe & Smallwood, 1982 Howe & Westley, 1988). Como as plantas persuadem os animais a dispersar suas sementes? Que problemas as plantas enfrentam ao tentar fazer isso?

As sementes são nutritivas: atraem predadores de sementes (Janzen, 1980). As plantas usam dois métodos básicos para transformar predadores de sementes em dispersores de sementes. Uma maneira é fazer sementes que os animais enterram para uso futuro, na esperança de que sementes enterradas suficientes escapem de serem comidas para reabastecer suas espécies. Este mutualismo, originalmente acidental, pode ser essencial para a manutenção da diversidade de árvores em algumas florestas Neotropicais. Na Ilha Barro Colorado, no centro do Panamá, as cutias armazenam sementes de longa duração contra tempos de escassez (Smythe, 1978). Sementes enterradas da palmeira negra Astrocaryum standleyanum pode ficar dormente um ou dois anos. O suficiente das sementes enterradas pelas cutias escapam de serem comidas para manter a população de palmeiras negras (Smythe, 1989). Nesta ilha, sementes de várias outras espécies devem ser enterradas para escapar do ataque de insetos ou vertebrados (Smythe, 1989 Forget & Milleron, 1991 Forget, 1993). Cutias comem sementes ou mudas de quase todas essas espécies. A outra maneira de transformar predadores de sementes em dispersores de sementes é incorporar sementes desagradáveis ​​ou venenosas em frutas carnudas, como as de abacate, figo e Piper (Wheelwright, 1985a Howe, 1986) ou embrulhe-os em arilos saborosos, como fazem a noz-moscada ou durians (Corner, 1954 Howe & Vande Kerckhove, 1980). Tanto as frutas quanto as sementes ariladas devem ser comidas inteiras por animais que defecarão ou cuspirão as sementes em outro lugar. A samambaia Pachytesta illinoensis sementes embrulhadas em polpa aparentemente comestível 300 milhões de anos atrás, presumivelmente para que os répteis as dispersassem (Retallack & Dilcher, 1988: 1027). Algumas sementes ariladas grandes, como Virola (Forget & Milleron, 1991), e sementes embutidas em uma camada de polpa doce, como Dipteryx (Esqueça, 1993), deve ser enterrado por cutias mesmo depois que mais animais móveis os dispersem.

O tamanho, forma, textura, cor, cheiro, sabor e localização de uma fruta e suas sementes influenciam o que os animais comem a fruta e dispersam suas sementes (Janson, 1983 Gautier-Hion et al., 1985 Howe, 1986). As frutas diferem muito na variedade de dispersantes que atraem (Charles-Dominique et al., 1981 Wheelwright et al., 1984). Durians e figos atraem uma série de espécies (Corner, 1954: 37: McClure, 1966) alguns frutos de visco asiáticos atraem uma ou duas espécies de pichações de flores que, no processo de defecar as sementes, as colam em um galho (Ridley, 1930: 466f). Frutos maiores atraem apenas animais maiores, que dispersam ainda mais as sementes (Wheelwright, 1985b Howe, 1986 Fragoso et al., 2003 Seidler & Plotkin, 2006 Blake et al., 2009). Das 37 espécies de árvores na Costa do Marfim cujas sementes são conhecidas por serem dispersas por elefantes, realmente dispersores de longa distância, 30 não têm outro dispersor (Alexandre, 1978). Na África central, os elefantes são animais fundamentais para a dispersão de sementes de muitas plantas a longa distância (Blake et al., 2009 ).

Como as árvores persuadem os comedores de frutas a afastar as sementes dos pais e de suas pragas? Todos nós sabemos que comer muitos morangos se torna desagradável. É aconselhável mudar para outro alimento antes que isso aconteça. O excesso de um tipo de fruta leva os comedores de frutas a árvores de outros tipos? Em uma floresta da Guiana Francesa, as frutas são açucaradas ou gordurosas. Muitos animais precisam tanto de açúcar quanto de gordura, e se movem entre árvores com frutas gordurosas e árvores com frutas açucaradas para equilibrar suas dietas (Charles-Dominique et al., 1981: 405), dispersando pelo menos algumas sementes longe de seus pais no processo. A dispersão das sementes também é auxiliada por animais que comem frutas. Boas, gambás de quatro olhos (Philander) e outros predadores se escondem nas copas das árvores frutíferas neotropicais (Howe, 1979). Conseqüentemente, morcegos, e até pássaros do tamanho de tucanos, pegam uma ou duas frutas e voam para algum lugar seguro para comê-las em paz e soltar as sementes, antes de voltar para buscar mais (Morrison, 1980 Howe & Vande Kerckhove, 1981) . Apesar das circunstâncias que favorecem a dispersão de sementes, muitos animais maiores largam as sementes das árvores que visitam logo abaixo das copas dos pais (Charles-Dominique et al., 1981: 392 Howe & Vande Kerckhove, 1981).

A dispersão de sementes pelos animais nem sempre é mutualística. A maioria das sementes que atraem formigas como dispersores tem apêndices ricos em gordura, elaiossomas, com um odor muito específico. Algumas espécies de plantas enganam seus dispersores de formigas anexando elaiossomas falsos às suas sementes, que têm o odor que atrai as formigas, mas nenhuma recompensa pela gordura. Algumas leguminosas tropicais enganam os dispersores de pássaros com sementes cuja coloração imita o arilo recompensador de leguminosas relacionadas. No entanto, muito menos plantas trapaceiam dispersores do que trapaceiam polinizadores (Pfeiffer et al., 2010). Por outro lado, as características dos frutos adaptados para promover a dispersão de sementes não impedem que muitos tipos de animais, desde gorgulhos a papagaios e queixadas, comam sementes sem dispersar nenhuma (Janzen, 1980 Howe, 1986). Essa intensa predação de sementes não impede que as árvores da maioria das espécies nos trópicos úmidos e úmidos subornem animais para dispersar suas sementes. Em uma floresta sempre úmida da planície do Equador, onde a competição era intensa, os frutos de mais de 90% das espécies de árvores presentes foram adaptados para subornar animais para dispersar suas sementes (Gentry, 1982: 38). Aqui, novamente, o mutualismo sobrevive apesar de ser muito parasitado.


Nova fase proposta na relação entre figos e vespas

Um exemplo de "figueira caída": uma larva de besouro que se alimenta do figo por dentro e migra para o solo quando o fruto maduro cai no solo. Crédito: Luciano Palmieri

Em artigo publicado na revista Acta OecologicaO biólogo brasileiro Luciano Palmieri Rocha propôs uma nova fase do ciclo de desenvolvimento das figueiras (Ficus carica) e de seus polinizadores específicos, as vespas da espécie Blastophaga psenes - um dos exemplos mais estudados da evolução do mutualismo.

Segundo Palmieri, a nova (e sexta) fase do ciclo não está diretamente relacionada ao desenvolvimento do figo, mas sim ao seu papel no desenvolvimento de dezenas de outras espécies de insetos, além das vespas do figo. “Muitos outros organismos, incluindo ácaros, nematóides e insetos, conseguem inserir seus ovos nos figos sem desempenhar o papel biológico da polinização”, acrescenta Palmieri. As larvas desses animais competem diretamente com as das vespas do figo por alimento e espaço dentro do figo ou simplesmente se alimentam delas.

O artigo de Palmieri é destaque em uma edição especial da Acta Oecologica celebrando o 50º aniversário da descoberta original do mutualismo figo-vespa. Desde o final dos anos 1960, quando essa relação foi estudada pela primeira vez, o ciclo de desenvolvimento foi dividido em cinco fases de desenvolvimento de base biológica (A, B, C, D e E) que descrevem como o figo amadurecido torna-se atraente para vespas fêmeas, que entram na inflorescência para colocar seus ovos e como uma nova geração de vespas fêmeas fertilizadas eventualmente emerge do figo para renovar o ciclo.

A evolução do mutualismo moldou ambas as espécies

O ciclo reprodutivo das vespas do figo ocorre apenas dentro dos figos, que tanto mudaram devido à interação com as vespas do figo ao longo de dezenas de milhões de anos de evolução que hoje, muitas vezes, são confundidos com frutas. No entanto, um figo não é realmente uma fruta - é uma inflorescência invertida, um cacho de centenas de pequenas flores contidas dentro de um caule bulboso. As flores produzem sementes internamente após serem polinizadas por vespas-do-figo.

O mutualismo é antigo, explicou Palmieri. Os fósseis mais antigos de vespas do figo datam de 34 milhões de anos atrás. Eles se assemelhavam muito às espécies vivas hoje, indicando que a relação simbiótica evoluiu cedo e não mudou fundamentalmente desde então. A evidência molecular mostra que a relação existiu 65 milhões de anos atrás, sugerindo que pode ser ainda mais antiga, talvez remontando à era dos dinossauros.

“Em algum momento, os ancestrais das vespas da figueira começaram a botar ovos nas flores das figueiras ancestrais. Acreditamos que essas inflorescências ainda estavam abertas, então poderiam ser polinizadas por vários insetos”, disse Palmieri. Ao longo de pelo menos 65 milhões de anos de evolução, a inflorescência do figo tornou-se um invólucro isolado do mundo exterior, e apenas a vespa do figo foi capaz de penetrá-lo.

"Inicialmente, a vespa parasitou o figo, mas depois, por meio de algum mecanismo evolutivo desconhecido, a planta acabou cooptando o parasitismo da vespa e o tornando parte de seu próprio ciclo reprodutivo", disse Palmieri.

O ciclo de vida da vespa-figo começa quando a vespa fêmea entra na figueira. "O figo é uma urna que preserva e protege centenas de pequenas flores. As flores se abrem dentro dela, por isso precisam de um processo especial de polinização. Não podem depender do vento ou das abelhas para transportar o pólen. É aí que entra a vespa do figo", acrescentou. ele explicou.

As cinco fases do ciclo

Dentro da figueira, existem flores femininas e masculinas que se desenvolvem em épocas diferentes. A fase A ocorre quando as flores femininas ainda não estão maduras. Eles logo amadurecem e estão prontos para serem fertilizados. Eles se tornam receptivos às vespas e liberam um perfume composto por uma grande quantidade de compostos voláteis, desencadeando a fase B. Cada recipiente de figo não é totalmente fechado, mas possui um pequeno orifício denominado ostíolo, por onde a vespa fêmea penetra em seu interior. Ao fazer isso, ele perde suas asas e suas antenas são quebradas, de modo que não pode sair novamente. Ele põe seus ovos e morre.

Os ciclos de vida de figos e vespas de figo são estudados como forma de compreender a evolução do mutualismo. Crédito: Lu & # 237s F. M. Coelho

Uma vez dentro do figo, a vespa fêmea põe ovos em muitas das flores, mas não em todas. Ao mesmo tempo, fertiliza as flores com pólen armazenado em uma bolsa na parte inferior do tórax.

Agora começa a fase C, que dura de dois a três meses. As flores que recebem pólen, mas nenhum ovo, se transformam em sementes. As flores que recebem ovos passam por uma transformação para se tornarem estruturas endurecidas chamadas galhas, tornando-se viveiros com alimento e abrigo para larvas de vespas.

A fase D ocorre no final da incubação larval. É também quando as flores masculinas começam a amadurecer, abrindo-se para expor os recipientes de pólen conhecidos como anteras.

"A abertura das flores masculinas é sincronizada com o fim do desenvolvimento larval. As primeiras vespas a emergir das galhas são machos sem asas com olhos reduzidos, mas mandíbulas grandes e fortes", disse Palmieri. “Eles rastejam sobre as flores femininas até encontrarem as galhas contendo as fêmeas, suas irmãs, agora prontas para emergir. O macho penetra na fêmea com um pênis telescópico e fertiliza a fêmea dentro da galha. os machos usam suas mandíbulas para morder a parede da figueira. Eles então saem pelo buraco, caem no chão e morrem. "

A fase D termina quando as vespas fêmeas emergem de suas galhas. “Ao rastejarem em direção ao buraco feito pelas vespas machos, elas passam por cima das flores machos e enchem suas bolsas de pólen, com o qual polinizarão outras figueiras”, disse o pesquisador apoiado pela FAPESP.

Saindo do receptáculo pelo buraco feito pelos irmãos, as fêmeas fecundadas fogem em busca de outras figueiras, e o ciclo recomeça. A fase E consiste na dispersão das sementes pelas fezes espalhadas pelos vertebrados que se alimentam dos figos.

A evidência da nova fase F começou a aparecer ao longo de anos de observação. "Ao estudar a interação entre figos e vespas de figo, muitas vezes encontramos larvas de outras criaturas que não desempenharam nenhum papel no ciclo de desenvolvimento. Esses figos foram descartados e deixados de fora da pesquisa. Em alguns casos, larvas que eram quase do mesmo tamanho que o figo havia comido quase todo o seu conteúdo. Foi quando decidimos investigar o que estava acontecendo ", disse Palmieri.

“À medida que algumas dessas larvas atingiam a idade adulta, criaturas que ninguém reconhecia começavam a sair de figos podres no chão. No artigo que acabei de publicar, descrevo 129 insetos pertencentes a cinco ordens e 24 famílias diferentes que não são vespas-do-figo, mas que também interagir com os figos, desempenhando diferentes funções. "

Palmieri identificou 10 espécies de vespas (Hymenoptera), 39 espécies de moscas (Diptera), 46 espécies de besouros (Coleoptera), 17 espécies de cigarras e outros insetos (Hemiptera) e 18 espécies de borboletas ou mariposas (Lepidoptera).

Esses insetos podem colonizar figos durante diferentes fases do ciclo de vida da árvore. Alguns dependem de figos caídos para completar seu desenvolvimento. Palmieri dividiu os insetos em duas categorias de acordo com seu papel na ecologia da figueira e seu potencial impacto em sua reprodução. Ele chamou as categorias de "intrusos de figo precoce" e "fauna de figos caídos".

Uma das formas dos primeiros intrusos do figo descritas no artigo refere-se às moscas pertencentes ao gênero Lissocephala, que põem ovos no ostíolo ao mesmo tempo que a vespa fêmea original está entrando no figo. As larvas da mosca migram para o interior do figo e se alimentam exclusivamente de leveduras e bactérias trazidas pela vespa polinizadora. As moscas terminam o seu desenvolvimento dentro do figo e saem pelo orifício de saída previamente mastigado na parede do figo pelas vespas machos.

Borboletas e mariposas são o grupo de insetos mais agressivo em termos de danos aos figos. Eles colocam ovos na parede do figo. Na fase C, suas larvas perfuram a parede do figo e se alimentam indiscriminadamente de polpa de figo, vespas e sementes. As larvas destroem o figo pendurado e rastejam para formar uma pupa em casulos presos aos galhos da árvore.

No caso da figueira caída, explica o pesquisador financiado pela FAPESP, a categoria abrange diversos organismos que se alimentam de partes carnudas ou sementes de figos maduros não consumidos por vertebrados frugívoros. Eles aproveitam a janela de oportunidade criada pelos figos que caem sob a árvore-mãe na fase F.

A fauna de figos caídos consiste principalmente de besouros que se alimentam de restos de frutas. Os besouros aproveitam o ciclo de desenvolvimento do figo de várias maneiras. Alguns colonizam figos da árvore no início da fase C. Suas larvas crescem dentro dos figos e ali ficam quando a fruta madura cai no chão. Em seguida, eles migram para o solo, onde cavam buracos e transformam-se em casulos.

"Esses exemplos nos dão apenas um vislumbre de uma complexidade muito maior de interações. Além das implicações evolutivas do mutualismo de polinização, um fator adicional relacionado ao sucesso de cerca de 750 espécies de figos é provavelmente a fauna altamente diversificada de insetos associada a figueiras, como as espécies de vespas não-polinizantes. A pressão dessas vespas parasitas terá sido, e continua a ser, um fator-chave para a diversificação das espécies de figos ", disse Palmieri.


Introdução

Em uma biosfera impulsionada pela seleção no nível do gene individual [1], explicar a existência de cooperação, como o mutualismo, é um grande desafio científico. Mutualismos são interações ecológicas interespecíficas caracterizadas por benefícios recíprocos para ambos os parceiros [2] que geralmente envolvem investimentos caros para cada um. Quais são os fatores que impedem um parceiro de impor custos insustentáveis ​​ao outro para permitir a estabilidade do mutualismo [3-7]? Em alguns mutualismos, o parceiro maior e mais séssil manipula o outro direcionando benefícios para indivíduos cooperativos e custos para trapaceiros [4-7]. No entanto, um consenso geral sobre a persistência do mutualismo foi formulado apenas recentemente, e isso mostra claramente que uma alta relação custo-benefício da cooperação é um fator importante [8,9].

Figueiras (Ficus) e suas vespas agaonídeos polinizadores específicas do hospedeiro são um exemplo clássico de um mutualismo obrigatório [10,11]. As vespas polinizam as árvores e as árvores fornecem recursos para a prole das vespas. Em monóico Ficus, as vespas fêmeas abrem caminho por uma entrada especializada em sicônios receptivos (coloquialmente, “figos”), que são inflorescências fechadas. As vespas então polinizam a árvore enquanto depositam seus ovos individualmente em óvulos. Assim, cada ovo posto custa à árvore uma semente, mas, ao emergir, a prole da vespa fêmea dispersa o pólen daquela árvore. As árvores precisam produzir vespas e sementes para que o mutualismo persista, mas a seleção natural deve favorecer as vespas que exploram o número máximo de óvulos de figueira no curto prazo, resultando em um conflito de interesses entre a vespa e a árvore. No entanto, o mutualismo persistiu por pelo menos 60 milhões de anos e se irradiou para mais de 750 pares de espécies [12]. Os mecanismos que impedem as vespas de superexplorarem os figos permanecem desconhecidos, apesar do estudo intensivo ao longo de quatro décadas.

Dentro dos sicônios receptivos, os comprimentos dos estilos florais são altamente variáveis ​​[13,14], e os polinizadores em oviposição (fundadoras) preferem flores com estilos mais curtos para sua prole [15-18]. Os comprimentos do estilo e do pedicelo das flores estão negativamente correlacionados. Os óvulos de estilo curto se desenvolvem em sementes ou galhas (quando uma vespa está presente) perto da cavidade interna do sicônio, enquanto a maioria dos óvulos de estilo longo se desenvolve em sementes perto da parede externa [19,20] (Figura 1). Foi demonstrado que esses padrões refletem as preferências de oviposição das fundadoras e provavelmente não são o resultado de um maior alongamento dos pedicelos contendo ovos durante a maturação sicônica, porque na sicônia receptiva, os ovos dos polinizadores estão presentes principalmente em óvulos internos de estilo curto [16 ] Essas observações generalizadas foram ligadas a quatro, não necessariamente mutuamente exclusivos, mecanismos que foram propostos para estabilizar o mutualismo figo-polinizador: (1) Sementes imbatíveis - óvulos externos podem ser defendidos bioquimicamente ou fisicamente contra oviposição ou desenvolvimento larval [21]. No entanto, nenhum mecanismo foi ainda identificado. (2) Ovipositores curtos - os ovipositores dos polinizadores podem ser muito curtos para penetrar totalmente nos estilos longos dos óvulos externos [14,19]. No entanto, muitas espécies de vespas polinizadoras têm ovipositores que são longos o suficiente para atingir a maioria ou todos os óvulos [18,19,22]. (3) Ovos insuficientes - porque os polinizadores se dispersam passivamente por longas distâncias, muito poucas fundadoras podem chegar para preencher todos os óvulos, e eles preenchem primeiro os óvulos internos porque são provavelmente mais fáceis de oviposição [19]. Alternativamente, a árvore pode limitar o número de fundadoras que entram em sua sicônia [20]. No entanto, na maioria dos Ficus espécies, sicônios recebem fundadores suficientes para explorar mais óvulos do que de fato produzem vespas, deixando uma grande proporção da produção de sementes inexplicada [23,24]. Consequentemente, essas três hipóteses não conseguiram explicar a estabilidade do mutualismo em monóicas. Ficus espécies, mas todos sugerem que a chave do quebra-cabeça está em explicar por que as vespas polinizadoras favorecem os óvulos internos para oviposição.

Galhas azuis contêm polinizadores, galhas vermelhas contêm parasitas e óvulos amarelos contêm sementes. O “comprimento do óvulo” é usado para estimar a distância da semente ou galha da parede do sicônio e é medido como o ponto em que o pedicelo une a parede do figo ao topo da semente ou galha, excluindo o que restou do estilete.

Recentemente, uma quarta hipótese, baseada no “forrageamento ideal” por fundadoras em oviposição, foi proposta. Simulações têm mostrado que o mutualismo figo-polinizador pode ser estabilizado se a lucratividade do óvulo for correlacionada com o comprimento do estilo da flor e se algumas fundadoras morrerem antes de colocar todos os seus ovos [24]. A lucratividade de um óvulo para a fundadora depende da aptidão esperada da prole dividida pelo tempo de manuseio necessário para pôr um ovo. Espera-se, portanto, que as fundadoras prefiram flores de estilo curto (óvulos internos) se os tempos de manuseio para permitir a oviposição bem-sucedida forem menores e / ou os óvulos internos produzirem maior aptidão da prole do que os óvulos externos. Portanto, quanto maior a lucratividade relativa dos óvulos internos, mais provável será que as fundadoras sejam selecionadas para passar suas curtas vidas procurando por eles, mesmo quando os óvulos internos se tornam raros. De fato, quando o número de fundadoras é controlado experimentalmente, um número maior de fundadoras demonstrou resultar em uma proporção maior de óvulos internos explorados dentro de um sicônio, ao invés do número total de óvulos em si [16]. Assim, a consequência prevista para uma fundadora em um sicônio já cheio de óvulos internos explorados é a redução da aptidão, com a produção de sementes em óvulos externos sendo protegida porque algumas fundadoras provavelmente morrerão antes de explorar todos os óvulos externos não preferidos [24].

Embora crucial na determinação do comportamento da fundadora, o diferencial de aptidão para larvas de vespa em desenvolvimento em óvulos internos e externos é amplamente desconhecido. No entanto, há evidências de que óvulos internos se desenvolvem em galhas maiores devido ao aumento do espaço próximo à cavidade do sicônio (o lúmen), resultando possivelmente em uma prole feminina maior e mais fecunda [15]. Além disso, o mutualismo figo-polinizador é ubiquamente explorado por um conjunto de vespas não-polinizantes [10,11,25], que também podem alterar os valores relativos dos óvulos às fundadoras. Isso ocorre porque muitas vespas de figo não-polinizantes são parasitas (parasitóides ou inquilinos) que inserem seus ovipositores no sicônio a partir do exterior e depositam descendentes de parasitas que matam as larvas polinizadoras já presentes nas galhas [10,11,25,26]. É amplamente percebido que as vespas não-polinizantes do figo competem com os polinizadores por óvulos internos [22,27] e têm efeitos negativos sobre o figo, reduzindo a produção de descendentes polinizadores [3,11,12,25]. No entanto, as posições relativas de polinizadores parasitados e não parasitados dentro do mesmo sicônio nunca foram medidas direta e precisamente. Se os parasitas são mais propensos a parasitar a prole polinizadora nas camadas externas dos óvulos, isso aumentará o valor de aptidão dos óvulos internos para os polinizadores fundadores, porque sua prole terá maior sobrevivência no "espaço livre de inimigos" no centro de um sicônio. Assim, as vespas parasitas do figo poderiam contribuir para a manutenção do mutualismo figo-polinizador, por ser uma das pressões de seleção que resultaram em fundadoras favorecendo os óvulos internos.


Resultados

Inferência filogenética

Nossas inferências de consenso de bootstrap bayesiano e parcimonioso com base em EF-1α, COI, e Cytb produziu a mesma topologia (arquivo adicional 1). A cadeia de Markov atingiu a estacionariedade aparente após 2,0 × 10 6 gerações e as últimas 10,0 × 10 6 gerações de 20,0 × 10 6 gerações foram usadas para gerar o polinizador e Ficus filogenias de consenso. As probabilidades posteriores (PP) para todos os gêneros foram bem resolvidas e bem suportadas (PP = 100). Suporte bootstrap para o gênero Elisabethiella era pobre (47), assim como o suporte para as bifurcações de gêneros especialmente para o Courtella / Alfonsiella nó (PP = 83 bootstrap = 62). Esta topologia estava em geral de acordo com uma filogenia de Machado e colegas [36] que era baseada em COI mostrando Courtella e Elisabethiella como clados-irmãos. No entanto, a maioria dos outros casos oferece suporte a uma topologia onde Elisabethiella é um clado irmão de Alfonsiella embora a topologia fora desta relação seja inconsistente [37] e a compatibilidade do comprimento do corpo do polinizador com as medições do tamanho do sicônio também apóie essa hipótese [38]. Portanto, usamos as médias harmônicas de quatro execuções Bayesianas separadas para gerar os Fatores de Bayes [39] que compararam as topologias restritas de cada caso. Os resultados foram inconclusivos (BF

0,07) de uma topologia sobre a outra, então usamos ambas nos testes de reconciliação. Decidimos usar o Elisabethiella e Alfonsiella inferência de gêneros irmãos para teste de congruência, já que a maioria dos estudos apóia essa topologia e as análises piloto mostraram diferenças insignificantes entre os dois.

o Ficus inferências filogenéticas (arquivo adicional 2) geradas por abordagens bayesianas e parcimoniosas tinham as mesmas topologias e estão de acordo com trabalhos anteriores [38]. As subseções Chlamydodorae, Platyphylla, e Caulocarpae formar clados bem suportados na inferência Bayesiana (probabilidades posteriores & gt 99). As duas subseções anteriores mostram suporte de bootstrap de 97 e 73 respectivamente e suporte mais equívoco (52) para o Caulocarpae clado. Subseções Urostigma e Sycomorus foram restritos a grupos externos de táxons. Representantes singleton de subseções Crassicostae e Galoglychia são consistentes com a topologia do trabalho anterior [38]. Devido à colocação de F. ilicina (Sonder) Miq., A polifilia resultante de Chlamydodorae necessita de uma revisão futura.

Delimitação dentro da linhagem

O teste de probabilidade GMYC foi robusto tanto para o relógio molecular quanto para as suposições de relógio relaxado e identificou 40 'entidades' ou clados de um total de 65 táxons terminais, que se infere que incluem linhagens coalescentes abaixo do nível das espécies (Figura 1). Um total de 16 agrupamentos representam clades que compreendem divergência potencial abaixo da espécie no COI locus. A mudança inferida na qual a diversificação de espécies muda para processos dentro da linhagem foi significativa (P = 0,000). O tempo limite (-0,3040073) foi convertido para uma escala de tempo relativa. A probabilidade do modelo nulo era menor do que o modelo alternativo (Ln modelo nulo = 79,27529 Ln Modelo GMYC = 96,37995) indicando uma alternância entre a ramificação de espécies de acordo com um modelo Yule de nascimento puro e coalescência neutra. Dentro de 5 desses clados 'coalescentes' estão associações hospedeiras com mais de um Ficus espécies. Elisabethiella Stickenbergi (Grandi), E. glumosae Wiebes, Alfonsiella Binghami Wiebes, e Courtella bekiliensis (Wiebes) mostram divergências de nível de espécie dentro de cada um desses 'grupos de espécies': (i) E. socotrensis (Mayr) foi coletado de F. natalensis natalensis Hochst. e F. burkei (Miq.) Miq. (ii) E. stickenbergi (entre 3 clados indicando coalescência) de F. burkei, F. natalensis, e F. lingua lingua De Wild. & amp T. Durand, F. petersii Warb. e (iii) A. binghami (entre 2 clados mostrando coalescência e uma linhagem em nível de espécie) de F. craterostoma Mildbr. & amp Burret, F. stuhlmannii Warb., F. petersii, e F. natalensis. O log-linhagens através do gráfico de tempo (arquivo adicional 3) mostra um aumento acentuado no acúmulo de linhagens que representa a mudança inferida entre a especiação e os processos coalescentes.

Emaranhado de linhagens de polinizadores e hospedeiro Ficus espécies. Relógio molecular estrito (COI) vespa de figo e (ETS & amp ESTÁ) Ficus filogenias ultramétricas foram geradas usando BEAST. Linhas coloridas conectam os espécimes de vespas às espécies de figo das quais foram coletados (cada linha de conexão é colorida de acordo com o gênero de vespas de figo). Uma escala de tempo relativa é fornecida. Os nós usados ​​para calibrar as estimativas de tempo de divergência são indicados por grandes círculos abertos. Barras abertas horizontais representam os intervalos de densidade posterior superior e inferior de 95% em torno da idade média do nó. Barras verticais pretas à direita indicam Ficus subseções. A linha vertical vermelha indica o limite no qual se infere que o modelo de nascimento puro Yule mudou para um modelo coalescente neutro.As caixas cinza indicam clados que se enquadram na região coalescente.

Parcimônia estatística e AMOVA

A análise estatística de parcimônia particionou o COI dados de sequência em uma série de 14 redes de haplótipos que possuem duas ou mais amostras e 20 haplótipos de um único (arquivo adicional 4). Das redes de polinizadores Agaonidae, pelo menos 4 grupos (espécies) foram coletados em mais de 2 Ficus espécies. A diferenciação entre as espécies foi significativa (P & lt 0,000) em F ST = 0,78. A análise de variância molecular mostrou níveis significativos de diferenciação para todas as espécies (uma 'espécie' em comparação com todos os outros grupos de 'espécies'), exceto dentro do A. binghami grupo (específico do grupo F ST = 0,55) que foi muito menor do que os de outros grupos que variaram de F ST = 0,77 a 0,86 (Tabela 1). Os índices de fixação específicos da espécie variaram de F ST = 0,55 a F ST = 0,86 (Tabela 2) e estavam em grande parte nas proximidades deste último. Os testes GMYC e de parcimônia estatística dividem E. stickenbergi em pelo menos três clados de espécies putativos com diferenciação substancial entre cada um. A parcimônia estatística tendeu a ser mais sensível à diferenciação entre as linhagens de espécies putativas dentro A. binghami e E. socotrensis. A delimitação de espécies que depende de um único loci não é conclusiva e deve ser tratada com cautela. No entanto, divergência no COI locus fornece evidências confiáveis ​​de diferenciação insignificante entre as linhagens de polinizadores amostradas de diferentes Ficus espécies e é importante para a interpretação de associações de espécies hospedeiras e co-diversificação.

Análises de congruência filogenética

Uma comparação entre 42 táxons polinizadores terminais com 26 Ficus espécies resultaram em congruência não significativa usando ParaFit e sob esquemas de custos de eventos específicos em testes TreeFitter. O aplicativo ParaFit testa uma hipótese nula global de que a associação entre as filogenias do 'hospedeiro' e do 'parasita' é independente. O teste global de independência foi insignificante (P = 0,18). Testes em associações individuais indicam que a falta inferida de copilogenia foi o resultado de apenas 4 dos 42 links serem significativos (P & lt 0,05) em sua contribuição para a estatística de teste global. Instâncias de comutação de host em relação a eventos de codivergência não foram particularmente sensíveis à modulação de atribuição de custo e indicaram preponderância para mais comutação do que codivergência (Tabela 3). Quando os custos do evento foram definidos para valores padrão (0,0,1,2) ou onde a troca foi similarmente reduzida (0,1,1,1), instâncias de codivergência (13-14 P & lt 0,05 e 9-13 P & lt 0,05 respectivamente) em comparação com a troca de host (20-23 P & lt 0,05 e 23-29 P & lt 0,05) foram significativamente menos (P & lt 0,001) em que o custo total das árvores aleatórias foi maior do que as associações observadas. Estes resultados são talvez realistas dada a congruência filogenética indiscutível em nível de espécie mostrada na literatura (isto é, a troca de hospedeiro de vespa de figo polinizador é menos provável do que a codivergência). Exemplos significativos de eventos de duplicação de linhagens de polinizadores (5-7 P & lt 0,05) foram indicados pela análise usando atribuições de custo padrão.

A concordância geral entre os testes de reconciliação de topologias alternativas (não mostradas) indica que os eventos de comutação exercem uma influência considerável, mas não altera os números aproximados dos eventos de co-divergência. A incerteza filogenética inerente a esses tipos de análises atua para obscurecer a precisão na topologia da árvore e nas estimativas de divergência. Os resultados mostram que os testes de congruência são robustos a mudanças na topologia. Representação incompleta de Ficus a variação genética da população pode influenciar a frequência dos eventos de codivergência. No entanto, os resultados fornecem uma indicação razoável de comutação e duplicação em termos de Ficus espécies. No geral, esses resultados mostram que os polinizadores são altamente restritos a Ficus subseções e alternar entre essas escalas taxonômicas mais altas é raro e provavelmente representa eventos muito antigos (Figura 1). Por exemplo, associações de host de Alotriozoon heterandromorphum Grandi e F. lutea Vahl, E. enriquesi (Grandi) e F. ilicina, e um não descrito Elisabethiella espécies e F. usambarensis Warb. Estimativas de tempo de divergência de polinizador e Ficus filogenias mostram uma alta incidência de sobreposição entre os intervalos de densidade posterior superior e inferior de 95% em torno da idade média dos nódulos. Independentemente dessa incerteza, eventos de troca de hospedeiro de espécies de polinizadores únicos parecem ocorrer entre Ficus linhagens que compartilham um ancestral comum que antecede a origem das populações de polinizadores. A idade da divisão entre as subseções Sycomorus / Urostigma e as subseções da seção Galoglychia é inferido como relativamente antigo. Inconsistência entre o desempenho de COI e ETS / ITS fragmentos e efeitos de amostragem provavelmente explicam essa discrepância na reconstrução de nódulos profundos.


# Endossimbiose e as origens das mitocôndrias e cloroplastos

Introduzimos o conceito de mutualismo: uma relação simbiótica em que ambas as espécies beneficiam a outra. No caso dos figos e vespas da figueira, uma espécie (figueiras) fornece um lar para a outra (vespas da figueira) durante uma parte de seu ciclo de vida. Apesar da proximidade desse tipo de interação mutualística, figos e vespas são, é claro, reconhecíveis como entidades separadas. Na verdade, há evidências de que algumas espécies de vespas mudaram para novas árvores hospedeiras no passado, demonstrando sua independência (parcial). Alguns mutualismos, entretanto, são tão antigos e tão entrelaçados que as duas entidades não são mais consideradas separadas. As mitocôndrias e os cloroplastos - as organelas responsáveis ​​pela conversão de energia nos eucariotos - são considerados exemplos desse tipo de mutualismo antigo. Numerosas linhas de evidência apóiam a hipótese de que essas organelas são descendentes de bactérias endossimbióticas (literalmente, “vivendo juntos, dentro de”).

Mitocôndrias e cloroplastos como endossimbiontes?

As mitocôndrias, como você deve se lembrar das aulas de biologia no colégio, são “organelas” delimitadas por membrana responsáveis ​​pela conversão de energia em todos os eucariotos. Os eucariotos são definidos como células com um núcleo, outra estrutura ligada à membrana que abriga o DNA. Os eucariotos são um dos três “domínios” da vida, os outros dois sendo linhagens sem núcleo (os chamados domínios “procarióticos” de bactérias e arquéias). Todos os animais, plantas e fungos são eucariotos, e todos os eucariotos têm mitocôndrias - com exceção de algumas linhagens que as perderam.

Os cloroplastos, por outro lado, são organelas capazes de fotossíntese (usando a energia da luz para realizar a conversão de energia). Enquanto todos os eucariotos possuem mitocôndrias, apenas alguns eucariotos possuem cloroplastos (algas verdes e plantas).

Tanto as mitocôndrias quanto os cloroplastos têm características que por muito tempo foram um tanto intrigantes para os biólogos. Ambas as organelas têm seus próprios genomas (um círculo fechado de DNA) e usam maquinaria de tradução de proteínas (ribossomos) que é distinta dos ribossomos celulares. Ambos também se dividem por fissão binária e não participam da troca de vesículas de membrana com outras organelas. Um exame mais detalhado dessas (e outras) características mostrou que em todos os casos essas semelhanças se agruparam com bactérias em vez de eucariotos: as bactérias têm genomas circulares de DNA, mitocôndrias e ribossomos de cloroplasto são mais semelhantes aos ribossomos bacterianos e a fissão binária é um modo de replicação bacteriana. Gradualmente, a hipótese de que as mitocôndrias e os cloroplastos são os restos endossimbiônicos de uma bactéria de vida livre tornou-se uma teoria no sentido científico da palavra. O recente sequenciamento de todo o genoma de mitocôndrias agrupa todas as linhagens mitocondriais como mais intimamente relacionadas umas às outras do que qualquer uma com as bactérias de vida livre (os parentes vivos mais próximos são o grupo SAR11 de alfaproteobactérias), apoiando a hipótese de que o evento de endossimbiose que levou às mitocôndrias aconteceu uma vez, muito profundamente na história evolutiva (cerca de 1,45 bilhão de anos atrás ou mais, antes ou logo após a origem dos eucariotos). Da mesma forma, os genomas do cloroplasto se agrupam como parentes mais próximos quando comparados às cianobactérias existentes, seus parentes de vida livre mais próximos.

Tarde para a festa

Até recentemente, pensava-se que todos os cloroplastos eram descendentes de um único evento de endossimbiose em um estágio avançado do tempo evolutivo (aproximadamente 1 bilhão de anos atrás). Trabalhar na ameba Paulinella chromatophora, no entanto, forneceu fortes evidências de um segundo evento de endossimbiose independente que produz uma organela fotossintética. P. chromatophora tem o nome de seus dois "cromatóforos" fotossintéticos, estruturas fotossintéticas endossimbióticas que apresentam uma semelhança ainda mais notável com cianobactérias fotossintéticas de vida livre do que os cloroplastos. O DNA de P. chromatophora os cromatóforos não se agrupam intimamente com os cloroplastos, mas sim com outra linhagem de cianobactérias de vida livre. Morfologicamente, P. chromatophoraos cromatóforos retêm parte da estrutura da parede celular bacteriana de seus ancestrais cianobacterianos que os cloroplastos perderam. Além disso, o mecanismo que transporta proteínas feitas do genoma do hospedeiro para os cromatóforos é diferente do mecanismo usado para transportar proteínas do hospedeiro / cloroplasto. Funcionalmente, a ameba é dependente dos cromatóforos para a fotossíntese, e os cromatóforos não podem sobreviver como cianobactérias de vida livre. A análise de sequência indica que vários genes-chave de cromatóforos foram transferidos para o genoma do hospedeiro (nuclear), uma característica observada também com mitocôndrias e cloroplastos. A análise da sequência de DNA para estimar o tempo de divergência do cromatóforo / cianobactéria (e, portanto, o evento de endossimbiose) coloca-o na faixa de 60 milhões de anos atrás - um mero piscar em comparação aos bilhões de anos desde que os ancestrais dos cloroplastos entraram em sua célula hospedeira. Este segundo evento de endossimbiose é, portanto, outro exemplo de evolução convergente - amplamente semelhante na medida em que produziu uma organela fotossintética endossimbiótica obrigatória, mas divergente nos detalhes: uma cianobactéria distinta foi o organismo ancestral de vida livre e os detalhes da integração molecular de hospedeiro e endossimbionte são diferentes.

Going green

A capacidade de usar a energia solar para a conversão de energia dentro da célula é obviamente uma grande vantagem para os organismos fotossintéticos. Curiosamente, alguns animal linhagens desenvolveram relações quase endossimbióticas que permitem a fotossíntese usando cloroplastos capturados. Por exemplo, várias espécies de lesmas do mar são capazes de reter cloroplastos das algas de que se alimentam, distribuí-los em seus próprios tecidos e, posteriormente, usá-los para a fotossíntese, livrando-os da necessidade de ingerir alimentos adicionais por meses a fio.

A lesma marinha Elysia chlorotica utiliza cloroplastos obtidos das algas de que se alimenta para realizar a fotossíntese em seus próprios tecidos. (Fonte)

Embora não seja verdadeiramente um evento endossimbiótico (os cloroplastos não viviam livremente para começar, eventualmente morrem sem se reproduzir e, portanto, devem ser substituídos), é tentador especular que talvez um arranjo semelhante entre um eucarioto ancestral e sua presa cianobacteriana possa ter levado a o ancestral original dos cloroplastos modernos. A formação de cromatóforos em P. chromatophora pode ter começado de maneira semelhante também - hipóteses que podem guiar pesquisas futuras nesta área.

Os eventos de endossimbiose levando a mitocôndrias e cloroplastos foram os principais marcos na história evolutiva. No próximo post desta série, examinaremos outro evento importante na evolução - a chamada “explosão” cambriana.


Assista o vídeo: Palestra CNBot2021-Como ser uma vespa de figo (Dezembro 2021).